Вопросы вирусологии. 2019; 64: 274-280
Белгородская область – эндемичный по гепатиту Е регион
https://doi.org/10.36233/0507-4088-2019-64-6-274-280Аннотация
(ГЕ) в Российской Федерации.
Целью исследования была всесторонняя характеристика циркуляции вируса гепатита Е (ВГЕ) в Белгородской области, включающая изучение популяционного иммунитета к вирусу, определение распространённости инфекции среди поголовья свиней и анализ генетического разнообразия ВГЕ, выделяемого от заболевших людей и от животных.
Материал и методы. Образцы сыворотки крови условно здорового населения (n = 2027) всех возрастных групп тестировали на анти-ВГЕ IgG и IgM методом иммуноферментного анализа с коммерческими диагностикумами. РНК ВГЕ определяли в образцах фекалий от свиней в возрасте 2–4 мес (n = 526), в сточных водах свиноферм (n = 10), а также в образцах стула пациентов с ГЕ (n = 6) методом полимеразной цепной реакции с обратной транскрипцией. Филогенетический анализ выполняли для амплифицированного фрагмента длиной 300 нт, соответствующего открытой рамке считывания 2 ВГЕ.
Результаты и обсуждение. Частота выявления анти-ВГЕ IgG среди условно здорового населения составила в среднем 16,4% (95% доверительный интервал (ДИ) 14,8–18,1; 332/2027). Доля лиц, имевших одновременно анти-ВГЕ IgM и IgG, составила в среднем 2,8% (95% ДИ 2,2–3,6; 57/2027). Частота выявления анти-ВГЕ IgG имела чёткую тенденцию к росту с возрастом, увеличиваясь от 2,8% (95% ДИ 1,3–5,8) среди детей в возрасте 1–14 лет до 40,1% (95% ДИ 34,9–45,6) среди лиц в возрасте 70 лет и старше. Частота выявления РНК ВГЕ среди обследованного поголовья свиней составила 20% (95% ДИ 16,8–23,6; 105/526). В 2 из 10 образцов сточных вод была выявлена РНК ВГЕ. Последовательности ВГЕ, выделенные на территории Белгородской области от заболевших людей, от свиней и из образцов сточных вод, принадлежали генотипу 3 ВГЕ, имели между собой степень сходства 95–100% и формировали единые кластеры на филогенетическом дереве.
Заключение. Широкое распространение ВГЕ среди поголовья свиней послужило причиной формирования эндемичного региона на территории Белгородской области, являющейся центром свиноводства. Для контроля за ВГЕ-инфекцией необходимы мероприятия, направленные на снижение циркуляции ВГЕ среди поголовья свиней и обеззараживание сточных вод свиноферм.
Список литературы
1. Meng X.J., Anderson D., Arankalle V.A., Emerson S.U., Harrison T.J., Jameel S., et al. Hepeviridae. In: King A.M.Q., Adams M.J., Carstens E.B., Lefkowitz E.J., eds. Virus Taxonomy: Ninth Report of the ICTV. London: Elsevier/Academic Press; 2012: 1021-8.
2. Rein D.B., Stevens G.A., Theaker J., Wittenborn J.S., Wiersma S.T. The global burden of hepatitis E virus genotypes 1 and 2 in 2005. Hepatology. 2012; 55(4): 988-97. DOI: https://doi.org/10.1002/hep.25505
3. Purcell R.H., Emerson S.U. Hepatitis E: an emerging awareness of an old disease. J. Hepatol. 2008; 48(3): 494-503. DOI: https://doi.org/10.1016/j.jhep.2007.12.008
4. Kamar N., Bendall R., Legrand-Abravanel F., Xia N.S., Ijaz S., Izopet J., et al. Hepatitis E. Lancet. 2012; 379(9835): 2477-88. DOI: https://doi.org/10.1016/S0140-6736(11)61849-7
5. Clemente-Casares P., Ramos-Romero C., Ramirez-Gonzalez E., Mas A. Hepatitis E virus in industrialized countries: The silent threat. Biomed Res. Int. 2016; 2016: 9838041. DOI: https://doi.org/10.1155/2016/9838041
6. Dalton H.R., Izopet J. Transmission and epidemiology of hepatitis E virus genotype 3 and 4 infections. Cold Spring Harb. Perspect. Med. 2018; 8(11): a032144. DOI: https://doi.org/10.1101/cshperspect.a032144
7. Izopet J., Labrique A.B., Basnyat B., Dalton H.R., Kmush B., Heaney C.D., et al. Hepatitis E virus seroprevalence in three hyperendemic areas: Nepal, Bangladesh and southwest France. J. Clin. Virol. 2015; 70: 39-42. DOI: https://doi.org/10.1016/j.jcv.2015.06.103
8. Mansuy J.M., Bendall R., Legrand-Abravanel F., Sauné K., Mié-douge M., Ellis V., et al. Hepatitis E virus antibodies in blood donors, France. Emerg. Infect. Dis. 2011; 17(12): 2309-12. DOI: https://doi.org/10.3201/eid1712.110371
9. Кюрегян К.К., Малинникова Е.Ю., Дьяррассуба А., Mохаммед А., Землянский О.А., Поляков А.Д. Заболеваемость острым гепатитом Е в Российской Федерации. Современные проблемы науки и образования. 2014; (2): 509.
10. Оксанич А.С., Файзулоев Е.Б., Никонова А.А., Кривцов Г.Г., Зверев В.В. Концентрирование кишечных вирусов из воды на магнитных микрочастицах, покрытых полимером диоксида кремния. Вопросы биологической, медицинской и фармацевтической химии. 2008; (1): 46-50.
11. Гуляев С.А., Потемкин И.А., Кичатова В.С., Карлсен А.А., Исаева О.В., Гуляева Т.В. и др. Моделирование вирусного гепатита Е на карликовых домашних свиньях. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2017; (4): 48-54. DOI: https://doi.org/10.36233/0372-9311-2017-4-48-54
12. Smith D.B., Simmonds P., Izopet J., Oliveira-Filho E.F., Ulrich R.G., Johne R., et al. Proposed reference sequences for hepatitis E virus subtypes. J. Gen. Virol. 2016; 97(3): 537-42. DOI: https://doi.org/10.1099/jgv.0.000393
13. Кюрегян К.К., Михайлов М.И. Молекулярно-биологические основы контроля вирусных гепатитов. М.: Икар; 2013.
14. Petrik J., Lozano M., Seed C.R., Faddy H.M., Keller A.J., Prado Scuracchio P.S., et al. Hepatitis E. Vox Sang. 2016; 110(1): 93-103. DOI: https://doi.org/10.1111/vox.12285
15. Holm D.K., Moessner B.K., Engle R.E., Zaaijer H.L., Georgsen J., Purcell R.H., et al. Declining prevalence of hepatitis E antibodies among Danish blood donors. Transfusion. 2015; 55(7): 1662-7. DOI: https://doi.org/10.1111/trf.13028
16. Малинникова Е.Ю., Зайцев О.В., Исаева О.В., Кюрегян К.К., Ильченко Л.Ю., Михайлов М.И. Сравнительная клиническая характеристика гепатита А и Е при групповой заболеваемости. Инфекционные болезни. 2011; 9(4): 11-6
17. Kamar N., Dalton H.R., Abravanel F., Izopet J. Hepatitis E Virus Infection. Clin. Microbiol. Rev. 2014; 27(1): 116-38. DOI: https://doi.org/10.1128/CMR.00057-13
18. Кюрегян К.К., Потёмкин И.А., Лопатухина М.А., Попова О.Е., Исаева О.В., Малинникова Е.Ю. и др. Длительность сохранения анамнестических антител к вирусу гепатита Е. Клиническая лабораторная диагностика. 2018; 63(5): 310-4. DOI: https://doi.org/10.18821/0869-2084-2018-63-5-310-314
19. Dalton H.R., Bendall R., Ijaz S., Banks M. Hepatitis E: An emerging infection in developed countries. Lancet Infect. Dis. 2008; 8(11): 698-709. DOI: https://doi.org/10.1016/S1473-3099(08)70255-X
20. Lhomme S., Abravanel F., Dubois M., Chapuy-Regaud S., SandresSaune K., Mansuy J.M., et al. Temporal evolution of the distribution of hepatitis E virus genotypes in Southwestern France. Infect Genet. Evol. 2015; 35: 50-5. DOI: https://doi.org/10.1016/j.meegid.2015.07.028.
21. Krumbholz A., Joel S., Dremsek P., Neubert A., Johne R., Dürrwald R., et al. Seroprevalence of hepatitis E virus (HEV) in humans living in high pig density areas of Germany. Med. Microbiol. Immunol. 2014; 203(4): 273-82. DOI: https://doi.org/10.1007/s00430-014-0336-3
22. La Rosa G., Pourshaban M., Iaconelli M., Vennarucci V.S., Muscillo M. Molecular detection of hepatitis E virus in sewage samples. Appl. Environ. Microbiol. 2010; 76(17): 5870-3. DOI: https://doi.org/10.1128/AEM.00336-10
23. Masclaux F.G., Hotz P., Friedli D., Savova-Bianchi D., Oppliger A. High occurence of hepatitis E virus in samples from wastewater treatment plants in Switzerland and comparison with other enteric viruses. Water Res. 2013; 47(14): 5101-9. DOI: https://doi.org/10.1016/j.watres.2013.05.050
24. Smith D., Paddy J.O., Simmonds P. The use of human sewage screening for community surveillance of hepatitis E virus in the UK. J. Med. Virol. 2016; 88(5): 915-8. DOI: https://doi.org/10.1002/jmv.24403
25. Miura T., Lhomme S., Le Saux J.C., Le Mehaute P., Guillois Y., Couturier Е., et al. Detection of Hepatitis E Virus in Sewage After an Outbreak on a French Island. Food Environ. Virol. 2016; 8(3): 194-9. DOI: https://doi.org/10.1007/s12560-016-9241-9
Problems of Virology. 2019; 64: 274-280
Belgorod region – the territory endemic for hepatitis E
https://doi.org/10.36233/0507-4088-2019-64-6-274-280Abstract
The aim of the study was to comprehensively characterize the circulation of hepatitis E virus (HEV) in the Belgorod region, including the study of population immunity to the virus, determining the prevalence of infection among the pig population and analysis of the genetic diversity of HEV from patients and animals.
Material and methods. Serum samples of a conditionally healthy population (n = 2027) of all age groups were tested for anti-HEV IgG and IgM by ELISA with commercial assays. HEV RNA was determined in fecal samples from pigs aged 2–4 months (n = 526), in sewage samples from pig farms (n = 10), as well as in stool samples from patients with hepatitis E (n = 6) using reverse transcription polymerase chain reaction (RT-PCR). Phylogenetic analysis was performed for an amplified 300 nt fragment corresponding to HEV open reading frame 2.
Results and discussion. The prevalence of anti-HEV IgG in general population averaged 16.4% (95% CI: 14.8–18.1; 332/2027). The proportion of individuals who had both anti-HEV IgM and IgG averaged 2.8% (95% CI: 2.2–3.6; 57/2027). The incidence rate of anti-HEV IgG increased with age, from 2.8% (95% CI: 1.3-5.8) in children aged 1–14 years to 40.1% (95% CI: 34.9-45.6) in people 70 years or older. The detection rate of HEV RNA in pigs was 20% (95% CI: 16.8-23.6; 105/526). HEV RNA was detected in 2 out of 10 sewage samples. The HEV sequences isolated from patients with hepatitis E, pigs, and sewage samples in Belgorod region belonged to the HEV genotype 3, had a 95-100% homology, and formed common clusters on a phylogenetic tree.
Conclusions. The high prevalence of HEV in pigs population has led to the formation of an endemic territory in the Belgorod region, which is the center of pig breeding. Measures aimed at reducing the circulation of HEV among pig population and decontamination of sewage from pig farms are necessary to control HEV infection.
References
1. Meng X.J., Anderson D., Arankalle V.A., Emerson S.U., Harrison T.J., Jameel S., et al. Hepeviridae. In: King A.M.Q., Adams M.J., Carstens E.B., Lefkowitz E.J., eds. Virus Taxonomy: Ninth Report of the ICTV. London: Elsevier/Academic Press; 2012: 1021-8.
2. Rein D.B., Stevens G.A., Theaker J., Wittenborn J.S., Wiersma S.T. The global burden of hepatitis E virus genotypes 1 and 2 in 2005. Hepatology. 2012; 55(4): 988-97. DOI: https://doi.org/10.1002/hep.25505
3. Purcell R.H., Emerson S.U. Hepatitis E: an emerging awareness of an old disease. J. Hepatol. 2008; 48(3): 494-503. DOI: https://doi.org/10.1016/j.jhep.2007.12.008
4. Kamar N., Bendall R., Legrand-Abravanel F., Xia N.S., Ijaz S., Izopet J., et al. Hepatitis E. Lancet. 2012; 379(9835): 2477-88. DOI: https://doi.org/10.1016/S0140-6736(11)61849-7
5. Clemente-Casares P., Ramos-Romero C., Ramirez-Gonzalez E., Mas A. Hepatitis E virus in industrialized countries: The silent threat. Biomed Res. Int. 2016; 2016: 9838041. DOI: https://doi.org/10.1155/2016/9838041
6. Dalton H.R., Izopet J. Transmission and epidemiology of hepatitis E virus genotype 3 and 4 infections. Cold Spring Harb. Perspect. Med. 2018; 8(11): a032144. DOI: https://doi.org/10.1101/cshperspect.a032144
7. Izopet J., Labrique A.B., Basnyat B., Dalton H.R., Kmush B., Heaney C.D., et al. Hepatitis E virus seroprevalence in three hyperendemic areas: Nepal, Bangladesh and southwest France. J. Clin. Virol. 2015; 70: 39-42. DOI: https://doi.org/10.1016/j.jcv.2015.06.103
8. Mansuy J.M., Bendall R., Legrand-Abravanel F., Sauné K., Mié-douge M., Ellis V., et al. Hepatitis E virus antibodies in blood donors, France. Emerg. Infect. Dis. 2011; 17(12): 2309-12. DOI: https://doi.org/10.3201/eid1712.110371
9. Kyuregyan K.K., Malinnikova E.Yu., D'yarrassuba A., Mokhammed A., Zemlyanskii O.A., Polyakov A.D. Zabolevaemost' ostrym gepatitom E v Rossiiskoi Federatsii. Sovremennye problemy nauki i obrazovaniya. 2014; (2): 509.
10. Oksanich A.S., Faizuloev E.B., Nikonova A.A., Krivtsov G.G., Zverev V.V. Kontsentrirovanie kishechnykh virusov iz vody na magnitnykh mikrochastitsakh, pokrytykh polimerom dioksida kremniya. Voprosy biologicheskoi, meditsinskoi i farmatsevticheskoi khimii. 2008; (1): 46-50.
11. Gulyaev S.A., Potemkin I.A., Kichatova V.S., Karlsen A.A., Isaeva O.V., Gulyaeva T.V. i dr. Modelirovanie virusnogo gepatita E na karlikovykh domashnikh svin'yakh. Zhurnal mikrobiologii, epidemiologii i immunobiologii. 2017; (4): 48-54. DOI: https://doi.org/10.36233/0372-9311-2017-4-48-54
12. Smith D.B., Simmonds P., Izopet J., Oliveira-Filho E.F., Ulrich R.G., Johne R., et al. Proposed reference sequences for hepatitis E virus subtypes. J. Gen. Virol. 2016; 97(3): 537-42. DOI: https://doi.org/10.1099/jgv.0.000393
13. Kyuregyan K.K., Mikhailov M.I. Molekulyarno-biologicheskie osnovy kontrolya virusnykh gepatitov. M.: Ikar; 2013.
14. Petrik J., Lozano M., Seed C.R., Faddy H.M., Keller A.J., Prado Scuracchio P.S., et al. Hepatitis E. Vox Sang. 2016; 110(1): 93-103. DOI: https://doi.org/10.1111/vox.12285
15. Holm D.K., Moessner B.K., Engle R.E., Zaaijer H.L., Georgsen J., Purcell R.H., et al. Declining prevalence of hepatitis E antibodies among Danish blood donors. Transfusion. 2015; 55(7): 1662-7. DOI: https://doi.org/10.1111/trf.13028
16. Malinnikova E.Yu., Zaitsev O.V., Isaeva O.V., Kyuregyan K.K., Il'chenko L.Yu., Mikhailov M.I. Sravnitel'naya klinicheskaya kharakteristika gepatita A i E pri gruppovoi zabolevaemosti. Infektsionnye bolezni. 2011; 9(4): 11-6
17. Kamar N., Dalton H.R., Abravanel F., Izopet J. Hepatitis E Virus Infection. Clin. Microbiol. Rev. 2014; 27(1): 116-38. DOI: https://doi.org/10.1128/CMR.00057-13
18. Kyuregyan K.K., Potemkin I.A., Lopatukhina M.A., Popova O.E., Isaeva O.V., Malinnikova E.Yu. i dr. Dlitel'nost' sokhraneniya anamnesticheskikh antitel k virusu gepatita E. Klinicheskaya laboratornaya diagnostika. 2018; 63(5): 310-4. DOI: https://doi.org/10.18821/0869-2084-2018-63-5-310-314
19. Dalton H.R., Bendall R., Ijaz S., Banks M. Hepatitis E: An emerging infection in developed countries. Lancet Infect. Dis. 2008; 8(11): 698-709. DOI: https://doi.org/10.1016/S1473-3099(08)70255-X
20. Lhomme S., Abravanel F., Dubois M., Chapuy-Regaud S., SandresSaune K., Mansuy J.M., et al. Temporal evolution of the distribution of hepatitis E virus genotypes in Southwestern France. Infect Genet. Evol. 2015; 35: 50-5. DOI: https://doi.org/10.1016/j.meegid.2015.07.028.
21. Krumbholz A., Joel S., Dremsek P., Neubert A., Johne R., Dürrwald R., et al. Seroprevalence of hepatitis E virus (HEV) in humans living in high pig density areas of Germany. Med. Microbiol. Immunol. 2014; 203(4): 273-82. DOI: https://doi.org/10.1007/s00430-014-0336-3
22. La Rosa G., Pourshaban M., Iaconelli M., Vennarucci V.S., Muscillo M. Molecular detection of hepatitis E virus in sewage samples. Appl. Environ. Microbiol. 2010; 76(17): 5870-3. DOI: https://doi.org/10.1128/AEM.00336-10
23. Masclaux F.G., Hotz P., Friedli D., Savova-Bianchi D., Oppliger A. High occurence of hepatitis E virus in samples from wastewater treatment plants in Switzerland and comparison with other enteric viruses. Water Res. 2013; 47(14): 5101-9. DOI: https://doi.org/10.1016/j.watres.2013.05.050
24. Smith D., Paddy J.O., Simmonds P. The use of human sewage screening for community surveillance of hepatitis E virus in the UK. J. Med. Virol. 2016; 88(5): 915-8. DOI: https://doi.org/10.1002/jmv.24403
25. Miura T., Lhomme S., Le Saux J.C., Le Mehaute P., Guillois Y., Couturier E., et al. Detection of Hepatitis E Virus in Sewage After an Outbreak on a French Island. Food Environ. Virol. 2016; 8(3): 194-9. DOI: https://doi.org/10.1007/s12560-016-9241-9
