Вестник Томского государственного университета. Биология. 2020; 1: 79-100
Особенности размножения живородящей ящерицы Zootoca vivipara (Lichtenstein, 1823) (Sauria, Lacertidae) различных высотных поясов Кузнецкого Алатау
https://doi.org/10.17223/19988591/50/4Аннотация
Для выявления специфики горных популяций широкоареального вида пресмыкающихся – Zootoca vivipara – проанализированы различные аспекты ключевого процесса, обеспечивающего их существование в экстремальных условиях, – размножения. В весенне-осенние периоды 2012–2016 гг. исследованы популяции вида подгольцового и горнолесного поясов западного макросклона центральной части хребта Кузнецкого Алатау (54–55° N, 87–88° E, юго-восток Западной Сибири). Выявлено, что длительность активного периода составляет 85–152 суток и зависит от высоты местности и погодных условий года наблюдений. Фенологические фазы репродуктивного периода, половые циклы самцов и самок отличаются временными характеристиками, корректируемыми условиями среды конкретного высотного пояса: сокращение сезона активности Z. vivipara при продвижении в горы сопровождается более поздним возрастом наступления половой зрелости самцов и самок. Для сезонной динамики относительного объема семенников характерны высокие значения параметра в периоды выхода из зимовки, размножения и к концу сезона активности. Размеры семенников коррелируют с длиной тела самцов (p<0,01). У самок вителлогенез отмечен после выхода с зимовки, овуляция и оплодотворение – в мае – начале июня, беременность, роды – в третьей декаде июля – августе. Выявлены более широкая вариабельность плодовитости размножающихся самок разного возраста и высокая средняя плодовитость самок в низкогорье и среднегорье по сравнению с высокогорьем. Среднемноголетняя популяционная плодовитость самок всех высотных поясов – 7,3 (7,1–7,6), что на 1,2 выше, по сравнению с равнинными популяциями вида юго-востока Западной Сибири и в целом по ареалу (p<0,001). Размах внутрипопуляционной изменчивости плодовитости в горах (3– 11) ниже, чем на равнине (2–12). Выявлена связь длины и массы самок с размером выводка (p<0,01).
Список литературы
1. Дунаев Е.А., Орлова В.Ф. Земноводные и пресмыкающиеся России. Атлас- определитель. М. : Фитон XXI, 2017. 328 с.
2. Дуйсебаева Т.Н., Орлова В.Ф. Распространение и экология живородящей ящерицы, Zootoca vivipara (Jacquin, 1787) в Маркакольской котловине и прилежащих районах Восточного Казахстана // Современная герпетология. 2009. Т. 9, вып. 3/4. С. 91–102.
3. Horváthová T., Baláž M., Jandzik D. Reproduction and morphology of the common lizard (Zootoca vivipara) from Montane Populations in Slovakia // Zoological science. 2013. Vol. 30, № 2. PP. 92–99. doi: 10.2108/zsj.30.92
4. Watson C.M., Makowsky R., Bagley J.C. Reproductive mode evolution in lizards revisited: updated analyses examining geographic, climatic and phylogenetic effects support the coldclimate hypothesis // Journal of Evolutionary Biology. 2014. Vol. 27, № 12. PP. 2767–2780. doi: 10.1111/jeb.12536
5. Сергеев А.М. О происхождении живорождения рептилий. По данным зоогеографии. М. : Моск. об-во испыт. природы, 1940. 36 с.
6. Roitberg E.S., Kuranova V.N., Bulakhova N.A., Orlova V.F., Eplanova G.V., Zinenko O.I., Shamgunova R.R., Hofmann S., Yakovlev V.A. Variation of reproductive traits and female body size in the most widely-ranging reptile species: testing the effects of reproductive mode, lineage, and climate // Evolutionary Biology. 2013. Vol. 40, № 3. PP. 420–438. doi: 10.1007/s11692-013-9247-2
7. Яковлев В.А. Материалы по биологии живородящей ящерицы в Алтайском заповеднике // Геоэкология Алтае-Саянской горной страны : ежегодный междунар. сб. науч. статей / отв. ред. М.И. Яськов. Горно-Алтайск : РИО ГАГУ, 2007. Вып. 4. С. 203−213.
8. Эпова Л.А., Куранова В.Н., Бабина С.Г. Видовое разнообразие, биотопическое распределение и численность земноводных и пресмыкающихся заповедника «Кузнецкий Алатау» в градиенте высотной поясности (юго-восток Западной Сибири) // Вестник Томского государственного университета. Биология. 2013. № 4 (24). С. 77–97.
9. Эпова Л.А., Куранова В.Н., Ярцев В.В., Абсалямова Е.Н. Возраст, размеры тела и рост в горных популяциях живородящей ящерицы Zootoca vivipara (Sauria: Lacertidae) Кузнецкого Алатау (юго-восток Западной Сибири) // Современная герпетология. 2016. Т. 16, вып. 1/2. С. 51–60.
10. Куранова В.Н., Ярцев В.В. Некоторые аспекты репродуктивной биологии живородящей ящерицы Zootoca vivipara (Squamata, Lacertidae) // Вопросы герпетологии: материалы V съезда Герпетологического общества им. А.М. Никольского / отв. ред. Р.В. Новицкий. Минск : Право и экономика, 2012. С. 142–149.
11. Dufaure J.P., Hubert J. Table de developpement du lezard vivipare: Lacerta (Zootoca) vivipara Jacquin // Archives d’anatomie microscopique et de morphologie experimentale. 1961. Vol. 50, № 3. PP. 309–327.
12. Van Wyk J.H. Seasonal testicular activity and morphometric variation in the femoral glands of the lizard Cordylus polyzonus polyzonus (Sauria: Cordylidae) // Journal of Herpetology. 1990. Vol. 24. PP. 405–409.
13. Метеоцентр. Погода в России и мире, прогноз погоды от Метеоцентра. Электрон. дан. [Б. м.], 2003. URL: http://meteocenter.net (дата обращения: 10.02.2017).
14. Юдин Б.С., Галкина Л.И., Потапкина А.Ф. Млекопитающие Алтае-Саянской горной страны / отв. ред. А.А. Максимов. Новосибирск : Наука, 1979. 296 с.
15. Шамгунова Р.Р. Эколого-географическая характеристика рептилий средней и северной тайги Западной Сибири : автореф. дис. … канд. биол. наук. Екатеринбург : Ин-т экологии растений и животных УрО РАН, 2010. 20 с.
16. Van Damme R., Bauwens D., Verheyen R.F. Selected body temperatures in the lizard Lacerta vivipara: variation within and between populations // Journal of Thermal Biology. 1986. Vol. 11, № 4. PP. 219–222.
17. Thiesmeier B. Die Waldeidechse: ein Modellorganismus mit zwei Fortpflanzungswegen. Bielefeld : Laurenti-, Verlag, 2013. 160 S.
18. Pilorge T. Strategie adaptative dune population de montagne de Lacerta vivipara // Oikos. 1982. Vol. 39, № 2. PP. 206–212.
19. Ивантер Э.В., Коросов А.В. Земноводные и пресмыкающиеся : для учащихся общеобразовательных учреждений. 3-е изд., испр. и доп. Петрозаводск : Изд-во Петрозаводского гос. ун-та, 2002. 153 с.
20. Ярцев В.В., Куранова В.Н., Абсалямова Е.Н. Репродуктивный цикл самцов в популяции живородящей ящерицы Zootoca vivipara (Squamata, Lacertidae) юго- востока Западной Сибири // Современная герпетология. 2019. Т. 19, вып. 1/2. С. 56–67. doi: 10.18500/1814-6090-2019-19-1-2-56-67
21. Saint-Girons H. Les cycles sexuels des lizards males et leurs rapports avec le climat et les cycles reproducteur des famelles // Annales des Sciences Naturelles – Zoologie et Biologie Animale. 1984. Vol. 6. PP. 221–243.
22. Saveliev S.V., Bulakhova N.A., Kuranova V.N. Reproductive activity of Lacerta agilis and Zootoca vivipara (Reptilia: Sauria: Lacertidae) in Western Siberia // Herpetologia Bonnensis II: Proceedings of the 13th Congress of the Societas Europaea Herpetologica / eds by M. Vences, J. Köhler, T. Ziegler, W. Böhme. Bonn, 2006. PP. 133–137.
23. Орлова В.Ф., Куранова В.Н., Булахова Н.А. Размножение живородящей ящерицы Zootoca vivipara (Jacquin, 1787) в восточной части ареала // Вестник Томского государственного университета. 2003. Приложение № 8. С. 150–158.
24. Voipio P. Variation of the head-shield pattern in Lacerta vivipara Jacq // Annales Zoologici Fennici. Finnish Zoological and Botanical Publishing Board. 1968. Vol. 5, № 4. PP. 315–323.
25. Епланова Г.В. Репродуктивная биология живородящей ящерицы Zootoca vivipara (Reptilia, Lacertidae) в Пермском крае // Известия Самарского научного центра Российской академии наук. 2011. Т. 13, № 5. С. 179–184.
26. Méndez de la Cruz F.R., Manríquez Morán N.L., Ríos E.A., Ibargüengoytía N. Male reproductive cycle in lizards // Reproductive biology and phylogeny of lizards and tuatara / eds by J.L. Rheubert, D.S. Siegel, S.E. Trauth. Boca Raton ; London ; New York : CRC Press Taylor and Francis Group, 2015. PP. 302–339.
27. Roig J.M., Carretero M.A., Llorente G.A. Reproductive cycle in a Pyrenean oviparous population of the common lizard (Zootoca vivipara) // Netherlands Journal of Zoology. 2000. Vol. 50, № 1. PP. 15–27.
28. Триликаускас Л.А. Шорский национальный парк – роль и значение в сохранении биологического и ландшафтного разнообразия российской части Алтае-Саянского экорегиона // Известия Самарского научного центра Российской академии наук. 2016. Т. 18, № 2. С. 239–246.
29. Liu P., Zhao W. G., Liu Z.T., Dong B.J., Chen H. Sexual dimorphism and females reproduction in Lacerta vivipara in Northeast China // Asiatic Herpetological Research. 2008. Vol. 11. PP. 98–104.
30. Даревский И.С. Скальные ящерицы Кавказа: Систематика, экология и филогения полиморфной группы кавказских ящериц подрода Archaeolacerta. Л. : Наука, 1967. 214 с.
Tomsk State University Journal of Biology. 2020; 1: 79-100
Reproduction features of the common lizard, Zootoca vivipara (Lichtenstein, 1823) (Sauria, Lacertidae) from different high-altitude zones of the Kuznetsk Alatau
https://doi.org/10.17223/19988591/50/4Abstract
In order to identify the specific features of mountain populations of the wide-range species of reptiles Zootoca vivipara, we analyzed various aspects of reproduction. This is the key process that ensures the existence of the species in extreme mountain conditions.
From spring to autumn 2012-2016, we studied of Z. vivipara populations in the subalpine and mountain forest belts on the western slope in the central part of the Kuznetsk Alatau ridge (54-55° N, 87-88° E, southeast of Western Siberia). We studied the phenology of the active period of Z. vivipara (dates of the first and last encounters, copulation, birth of yearlings and duration of the active period). The age of animals was determined by the method of skeletochronology. As a result, life expectancy, growth rates of different sexes, gender and age structure during the activity season were estimated. The state of the reproductive system of males (n=61) and females (n=114) during the activity season was studied (See Table 1). The scientific and technical council of the Nature Reserve “Kuznetsk Alatau” approved the research program (Protocol No. 2 as of April 6, 2012). The procedures for trapping and collecting animals comply with international and national requirements for the humane treatment of animals.
We detected that the duration of the active period in the studied populations varied from 85 to 152 days. It depended on the height of the territory above sea level and weather conditions in the observed year. The phenological phases of the reproductive period and the sexual cycles of males and females differed depending on the environmental conditions of a particular altitudinal zone: in the mountains, the season of Z. vivipara activity was reduced, which led to a decrease in the growth rate and an increase in the age of puberty of males (2-3 years) and females (3-4 years). As a result, the linear sizes and life expectancy of Z. vivipara individuals were greater in mountain populations than in plain populations.
We found that the reproductive core of the low and mid-mountain populations were three-year-old females, and the high-mountain populations were four to five-year-old females. The reproductive core of the high-mountain and mid-mountain populations were two-year-old males, and the low-mountain ones were two- or three-year-old males. The maximum age of breeding males and females in the highlands reaches 8 years (See Fig. 1).
The reproductive cycles of males and females of the populations of Z. vivipara of the Kuznetsk Alatau and other populations of the species are similar, but slightly differ in temporal characteristics. It depends on environmental conditions. The cold mountain climate of the Kuznetsk Alatau leads to the fact that spring spermiogenesis, spermation, and mating in the reproductive cycle of males occur a short time before the onset of the warmest period. It is necessary so that the gestation of the offspring by females occurs in optimal thermal conditions.
There were no differences in the seasonal dynamics of the relative volume of the testes: the highest values of this parameter were in the beginning and at the end of the active period, as well as during reproduction (See Fig. 2). The sizes of the testes correlated with the length of the males’ body (p<0.01). The relationship of the females’ length and weight with the brood size was revealed (n=80; p<0.01) (See Fig. 3). In the reproductive cycle of females, vitellogenesis occurs in a short time, and the period of embryonic development can be different in time as it largely depends on the temperature conditions of the environment. In some years, the embryo development may be delayed until wintering begins. In the females, vitellogenesis took place after wintering; ovulation and fertilization were in May – early June, and pregnancy and childbirth took place in the third decade of July-August (See Fig. 4). In the midmountain population of Z. vivipara, the body length of newborns is longer compared to the high-mountain population (U=235; Z=4.6; p<0.001) (See Table 3). For mountain populations, a wider range of values was shown; a higher fecundity of females was in low and middle mountains, then in high mountains. In all altitudinal zones, the average long-term population fecundity of females, equal to 7.3 (from 7.1 to 7.6; p<0.001), was 1.2 times higher than in the plain populations in the southeast of Western Siberia and throughout the range (See Table 4). The range of intra-population variability of fertility in the mountains (3-11) was lower than on the plain (2-12). The relationship of the length and weight of females with the brood size was revealed (n = 80; p<0.01). The paper contains 4 Figures, 4 Tables and 30 References.
References
1. Dunaev E.A., Orlova V.F. Zemnovodnye i presmykayushchiesya Rossii. Atlas- opredelitel'. M. : Fiton XXI, 2017. 328 s.
2. Duisebaeva T.N., Orlova V.F. Rasprostranenie i ekologiya zhivorodyashchei yashcheritsy, Zootoca vivipara (Jacquin, 1787) v Markakol'skoi kotlovine i prilezhashchikh raionakh Vostochnogo Kazakhstana // Sovremennaya gerpetologiya. 2009. T. 9, vyp. 3/4. S. 91–102.
3. Horváthová T., Baláž M., Jandzik D. Reproduction and morphology of the common lizard (Zootoca vivipara) from Montane Populations in Slovakia // Zoological science. 2013. Vol. 30, № 2. PP. 92–99. doi: 10.2108/zsj.30.92
4. Watson C.M., Makowsky R., Bagley J.C. Reproductive mode evolution in lizards revisited: updated analyses examining geographic, climatic and phylogenetic effects support the coldclimate hypothesis // Journal of Evolutionary Biology. 2014. Vol. 27, № 12. PP. 2767–2780. doi: 10.1111/jeb.12536
5. Sergeev A.M. O proiskhozhdenii zhivorozhdeniya reptilii. Po dannym zoogeografii. M. : Mosk. ob-vo ispyt. prirody, 1940. 36 s.
6. Roitberg E.S., Kuranova V.N., Bulakhova N.A., Orlova V.F., Eplanova G.V., Zinenko O.I., Shamgunova R.R., Hofmann S., Yakovlev V.A. Variation of reproductive traits and female body size in the most widely-ranging reptile species: testing the effects of reproductive mode, lineage, and climate // Evolutionary Biology. 2013. Vol. 40, № 3. PP. 420–438. doi: 10.1007/s11692-013-9247-2
7. Yakovlev V.A. Materialy po biologii zhivorodyashchei yashcheritsy v Altaiskom zapovednike // Geoekologiya Altae-Sayanskoi gornoi strany : ezhegodnyi mezhdunar. sb. nauch. statei / otv. red. M.I. Yas'kov. Gorno-Altaisk : RIO GAGU, 2007. Vyp. 4. S. 203−213.
8. Epova L.A., Kuranova V.N., Babina S.G. Vidovoe raznoobrazie, biotopicheskoe raspredelenie i chislennost' zemnovodnykh i presmykayushchikhsya zapovednika «Kuznetskii Alatau» v gradiente vysotnoi poyasnosti (yugo-vostok Zapadnoi Sibiri) // Vestnik Tomskogo gosudarstvennogo universiteta. Biologiya. 2013. № 4 (24). S. 77–97.
9. Epova L.A., Kuranova V.N., Yartsev V.V., Absalyamova E.N. Vozrast, razmery tela i rost v gornykh populyatsiyakh zhivorodyashchei yashcheritsy Zootoca vivipara (Sauria: Lacertidae) Kuznetskogo Alatau (yugo-vostok Zapadnoi Sibiri) // Sovremennaya gerpetologiya. 2016. T. 16, vyp. 1/2. S. 51–60.
10. Kuranova V.N., Yartsev V.V. Nekotorye aspekty reproduktivnoi biologii zhivorodyashchei yashcheritsy Zootoca vivipara (Squamata, Lacertidae) // Voprosy gerpetologii: materialy V s\"ezda Gerpetologicheskogo obshchestva im. A.M. Nikol'skogo / otv. red. R.V. Novitskii. Minsk : Pravo i ekonomika, 2012. S. 142–149.
11. Dufaure J.P., Hubert J. Table de developpement du lezard vivipare: Lacerta (Zootoca) vivipara Jacquin // Archives d’anatomie microscopique et de morphologie experimentale. 1961. Vol. 50, № 3. PP. 309–327.
12. Van Wyk J.H. Seasonal testicular activity and morphometric variation in the femoral glands of the lizard Cordylus polyzonus polyzonus (Sauria: Cordylidae) // Journal of Herpetology. 1990. Vol. 24. PP. 405–409.
13. Meteotsentr. Pogoda v Rossii i mire, prognoz pogody ot Meteotsentra. Elektron. dan. [B. m.], 2003. URL: http://meteocenter.net (data obrashcheniya: 10.02.2017).
14. Yudin B.S., Galkina L.I., Potapkina A.F. Mlekopitayushchie Altae-Sayanskoi gornoi strany / otv. red. A.A. Maksimov. Novosibirsk : Nauka, 1979. 296 s.
15. Shamgunova R.R. Ekologo-geograficheskaya kharakteristika reptilii srednei i severnoi taigi Zapadnoi Sibiri : avtoref. dis. … kand. biol. nauk. Ekaterinburg : In-t ekologii rastenii i zhivotnykh UrO RAN, 2010. 20 s.
16. Van Damme R., Bauwens D., Verheyen R.F. Selected body temperatures in the lizard Lacerta vivipara: variation within and between populations // Journal of Thermal Biology. 1986. Vol. 11, № 4. PP. 219–222.
17. Thiesmeier B. Die Waldeidechse: ein Modellorganismus mit zwei Fortpflanzungswegen. Bielefeld : Laurenti-, Verlag, 2013. 160 S.
18. Pilorge T. Strategie adaptative dune population de montagne de Lacerta vivipara // Oikos. 1982. Vol. 39, № 2. PP. 206–212.
19. Ivanter E.V., Korosov A.V. Zemnovodnye i presmykayushchiesya : dlya uchashchikhsya obshcheobrazovatel'nykh uchrezhdenii. 3-e izd., ispr. i dop. Petrozavodsk : Izd-vo Petrozavodskogo gos. un-ta, 2002. 153 s.
20. Yartsev V.V., Kuranova V.N., Absalyamova E.N. Reproduktivnyi tsikl samtsov v populyatsii zhivorodyashchei yashcheritsy Zootoca vivipara (Squamata, Lacertidae) yugo- vostoka Zapadnoi Sibiri // Sovremennaya gerpetologiya. 2019. T. 19, vyp. 1/2. S. 56–67. doi: 10.18500/1814-6090-2019-19-1-2-56-67
21. Saint-Girons H. Les cycles sexuels des lizards males et leurs rapports avec le climat et les cycles reproducteur des famelles // Annales des Sciences Naturelles – Zoologie et Biologie Animale. 1984. Vol. 6. PP. 221–243.
22. Saveliev S.V., Bulakhova N.A., Kuranova V.N. Reproductive activity of Lacerta agilis and Zootoca vivipara (Reptilia: Sauria: Lacertidae) in Western Siberia // Herpetologia Bonnensis II: Proceedings of the 13th Congress of the Societas Europaea Herpetologica / eds by M. Vences, J. Köhler, T. Ziegler, W. Böhme. Bonn, 2006. PP. 133–137.
23. Orlova V.F., Kuranova V.N., Bulakhova N.A. Razmnozhenie zhivorodyashchei yashcheritsy Zootoca vivipara (Jacquin, 1787) v vostochnoi chasti areala // Vestnik Tomskogo gosudarstvennogo universiteta. 2003. Prilozhenie № 8. S. 150–158.
24. Voipio P. Variation of the head-shield pattern in Lacerta vivipara Jacq // Annales Zoologici Fennici. Finnish Zoological and Botanical Publishing Board. 1968. Vol. 5, № 4. PP. 315–323.
25. Eplanova G.V. Reproduktivnaya biologiya zhivorodyashchei yashcheritsy Zootoca vivipara (Reptilia, Lacertidae) v Permskom krae // Izvestiya Samarskogo nauchnogo tsentra Rossiiskoi akademii nauk. 2011. T. 13, № 5. S. 179–184.
26. Méndez de la Cruz F.R., Manríquez Morán N.L., Ríos E.A., Ibargüengoytía N. Male reproductive cycle in lizards // Reproductive biology and phylogeny of lizards and tuatara / eds by J.L. Rheubert, D.S. Siegel, S.E. Trauth. Boca Raton ; London ; New York : CRC Press Taylor and Francis Group, 2015. PP. 302–339.
27. Roig J.M., Carretero M.A., Llorente G.A. Reproductive cycle in a Pyrenean oviparous population of the common lizard (Zootoca vivipara) // Netherlands Journal of Zoology. 2000. Vol. 50, № 1. PP. 15–27.
28. Trilikauskas L.A. Shorskii natsional'nyi park – rol' i znachenie v sokhranenii biologicheskogo i landshaftnogo raznoobraziya rossiiskoi chasti Altae-Sayanskogo ekoregiona // Izvestiya Samarskogo nauchnogo tsentra Rossiiskoi akademii nauk. 2016. T. 18, № 2. S. 239–246.
29. Liu P., Zhao W. G., Liu Z.T., Dong B.J., Chen H. Sexual dimorphism and females reproduction in Lacerta vivipara in Northeast China // Asiatic Herpetological Research. 2008. Vol. 11. PP. 98–104.
30. Darevskii I.S. Skal'nye yashcheritsy Kavkaza: Sistematika, ekologiya i filogeniya polimorfnoi gruppy kavkazskikh yashcherits podroda Archaeolacerta. L. : Nauka, 1967. 214 s.
