Травматология и ортопедия России. 2021; 27: 19-36
Дистракционный остеогенез при комбинированном и последовательном применении чрескостного и интрамедуллярного остеосинтеза: экспериментальное исследование
https://doi.org/10.21823/2311-2905-2021-27-1-19-36Аннотация
Введение. Методы «удлинение поверх гвоздя» (УПГ) и последовательного применения чрескостного и интрамедуллярного остеосинтеза в варианте «удлинение затем гвоздь» (УЗГ) характеризуются несоблюдением сформулированного Г.А. Илизаровым важнейшего условия оптимизации процесса остеогенеза, а именно — сохранения медуллярного кровоснабжения и остеогенной костномозговой ткани. При этом в клинической практике не отмечено негативного влияния интрамедуллярного стержня на формирование регенерата. В экспериментальных работах отмечают активизацию периостального костеобразования при УПГ. Выявляемое в клинической практике активное периостальное костеобразование при последовательной методике не подтверждено экспериментальными исследованиями.
Цель исследования — сравнить органотипическую перестройку дистракционного регенерата при удлинении голени у кроликов по Илизарову, поверх интрамедуллярного фиксатора и при последовательном применении чрескостного и интрамедуллярного остеосинтеза.
Материал и методы. Исследование проведено на 54 половозрелых кроликах породы Советская Шиншилла, которые были разделены на 3 группы по 18 особей. В Гр-1 (контрольной) проводили удлинение голени на 1 см в мини-аппарате Илизарова в темпе 1 мм в сутки за 4 приема. В Гр-2 моделировали методику УЗГ; после окончания удлинения устанавливали интрамедуллярный фиксатор, аппарат с наличием спиц только в базовых опорах сохраняли как имитацию блокирования интрамедуллярного фиксатора. В Гр-3 проводили удлинение поверх интрамедуллярного фиксатора, по окончании удлинения спицы оставляли только в базовых опорах. Период фиксации 30 сут. Общая длительность эксперимента 45 сут. На 10-е, 15-е, 20-е, 30-е, 45-е сут. эксперимента выполняли рентгенографию, КТ и морфологические исследования.
Результаты. В экспериментальных группах отмечено более выраженное периостальное костеобразование в области регенератов, при этом в Гр-3 кортикальные пластинки формировались преимущественно из периостального компонента, а в Гр-2 широкие кортикальные пластинки формировались из интермедиарной и периостальной областей. В этой группе отмечены максимальные показатели денситометрической плотности. Во всех группах сохранялось эндостальное костеобразование.
Заключение. Методики УПГ и УЗГ при сравнении с классическим удлинением по Илизарову не демонстрируют какого-либо дефицита в органотипической перестройке костной ткани регенератов. Присутствуют все зоны костеобразования, включая эндостальную, при этом отмечается интенсивное периостальное костеобразование. Наиболее мощные костные структуры формируются при последовательном применении чрескостного и интрамедуллярного остеосинтеза (УЗГ) в виде формирования широких кортикальных пластинок за счет интермедиарной и периостальной зон регенерата.
Список литературы
1. Kojimoto H., Yasui N., Goto T., Matsuda S., Shimomura Y. Bone lengthening in rabbits by callus distraction. The role of periosteum and endosteum. J Bone Joint Surg Br. 1988;70(4):543-549. doi: 10.1302/0301-620X.70B4.3403595.
2. DeCoster T.A., Simpson A.H., Wood M., Li G., Kenwright J. Biologic model of bone transport distraction osteogenesis and vascular response. J Orthop Res. 1999;17(2):238-245. doi: 10.1002/jor.1100170213.
3. Choi I.H., Ahn J.H., Chung C.Y., Cho T.J. Vascular proliferation and blood supply during distraction osteogenesis: a scanning electron microscopic observation. J Orthop Res. 2000;18(5):698-705. doi: 10.1002/jor.1100180504.
4. Ганг Л. Новые достижения и секреты, раскрытые при изучении дистракционного остеогенеза. Гений ортопедии. 2007;(1):130-136.
5. Ерофеев С.А. Особенности репаративного остеогенеза и управление дистракционным остеогенезом при чрескостном остеосинтезе. В кн.: Основы чрескостного остеосинтеза. Под. ред. Л.Н. Соломина. М.: БИНОМ; 2014. Т.1. С. 220-250.
6. Bragdon B., Lybrand K., Gerstenfeld L. Overview of biological mechanisms and applications of three murine models of bone repair: closed fracture with intramedullary fixation, distraction osteogenesis, and marrow ablation by reaming. Curr Protoc Mouse Biol. 2015;5(1):21-34. doi: 10.1002/9780470942390.mo140166.
7. Hvid I., Horn J., Huhnstock S., Steen H. The biology of bone lengthening. J Child Orthop. 2016;10(6):487-492. doi: 10.1007/s11832-016-0780-2.
8. Szabó A., Janovszky Á., Pócs L., Boros M. The periosteal microcirculation in health and disease: An update on clinical significance. Microvasc Res. 2017;110:5-13. doi: 10.1016/j.mvr.2016.11.005.
9. Попков Д.А. Применение интрамедуллярного армирования при удлинении конечностей. Вестник травматологии и ортопедии им. Н.Н. Приорова. 2005;(2):65-69.
10. Popkov A.V., Kononovich N.A., Filimonova G.N., Gorbach E.N., Popkov D.A. Bone Formation and Adaptive Morphology of the Anterior Tibial Muscle in 3-mm Daily Lengthening Using High-Fractional Automated Distraction and Osteosynthesis with the Ilizarov Apparatus Combined with Intramedullary Hydroxyapatite-Coated Wire. Biomed Res Int. 2019;2019:3241263. doi: 10.1155/2019/3241263.
11. Илизаров Г.А., Шрейнер А.А. Новый метод закрытой флексионной остеотомии (экспериментальное исследование). Ортопедия, травматология, протезирование. 1979;(1):9-18.
12. Fernandes H.P., Barronovo D.G., Rodrigues F.L., Hono M. Femur lengthening with monoplanar external fixator associated with locked intramedullary nail. Rev Bras Ortop. 2016;52(1):82-86. doi: 10.1016/j.rboe.2016.03.007.
13. Burghardt R.D., Manzotti A., Bhave A., Paley D., Herzenberg J. E. Tibial lengthening over intramedullary nails a matched case comparsion with Ilizarov tibial lengthening. Bone Joint Res. 2016;(5):1-10. doi: 10.1302/2046-3758.51.2000577.
14. Boutsiadis A., Iosifidou E., Nikolaos X., Hatzokos I. Lengthening Over an Existing Intramedullary Nail In Cases of Post-traumatic Femoral Shortening. Technical Note. Case Series Study. Open Orthop J. 2016;10:12-18. doi: 10.2174/1874325001610010012.
15. Свешников П.Г., Жиленко В.Ю., Медведчиков А.Е., Буров Е.В., Есин Д.Ю. Комбинированный остеосинтез в лечении пациентов с посттравматическими деформациями, укорочениями и дефект-псевдоартрозами бедренной кости. Современные проблемы науки и образования. 2017;(5):169. Режим доступа: http://science-education.ru/ru/article/view?id=27007
16. Бондаренко А.В., Плотников И.А., Гусейнов Р.Г. Лечение посттравматических дефектов диафиза большеберцовой кости методом комбинированного последовательного билокального и блокирующего остеосинтеза. Политравма. 2020;(1):23-30.
17. Birch J.G. A brief history of limb lengthening. J Pediatr Orthop. 2017;(37):1-8. doi: 10.1097/BPO.0000000000001021.
18. Xu W.G. Comparison of intramedullary nail versus conventional Ilizarov method for lower limb lengthening: a systematic review and meta-analysis. Orthop Surg. 2017;9(2):159-166. doi: 10.1111/os.12330.
19. Sheridan G.A., Fragomen A.T., Rozbruch S.R. Integrated Limb Lengthening Is Superior to Classical Limb Lengthening: A Systematic Review and Meta-analysis of the Literature. J Am Acad Orthop Surg Glob Res Rev. 2020;4(6):e20.00054. doi: 10.5435/JAAOSGlobal-D-20-00054.
20. Paley D., Herzenberg J.E., Paremain G., Bhave A. Femoral lengthening over an intramedullary nail. A matchedcase comparison with Ilizarov femoral lengthening. J Bone Joint Surg Am. 1997;79(10):1464-1480. doi: 10.2106/00004623-199710000-00003.
21. Kocaoglu M., Eralp L., Kilicoglu O., Burc H., Cakmak M. Complications encountered during lengthening over an intramedullary nail. J Bone Joint Surg Am. 2004;86(11): 2406-2411. doi: 10.2106/00004623-200411000-00007.
22. Щуров В.А., Попков А.В., Новиков И.К., Мурадисинов С.О. Показатели физического и психического здоровья больных при оперативном удлинении конечности. Национальная Ассоциация Ученых. 2017;6(33):17-20.
23. Li G., Berven S., Athanasou N.A., Simpson A.H. Bone transport over an intramedullary nail. A case report with histologic examination of the regenerated segment. Injury. 1999;30(8):525-534. doi: 10.1016/s0020-1383(99)00112-6.
24. Еманов А.А., Митрофанов А.И., Борзунов Д.Ю., Колчин С.Н. Экспериментально-клиническое обоснование комбинированного остеосинтеза при замещении дефектов длинных костей (предварительное сообщение). Травматология и ортопедия России. 2014;1(71):16-23.
25. Lin C.C., Huang S.C., Liu T.K., Chapman M.W. Limb lengthening over an intramedullary nail. An animal study and clinical report. Clin Orthop Relat Res. 1996;(330):208-216. doi: 10.1097/00003086-199609000-00028.
26. Kristiansen L.P., Steen H. Lengthening of the tibia over an intramedullary nail, using the Ilizarov external fixator. Major complications and slow consolidation in 9 lengthenings. Acta Orthop Scand. 1999;70(3):271-274. doi: 10.3109/17453679908997806.
27. Степанов М.А., Кононович Н.А., Горбач Е.Н. Репаративная регенерация костной ткани при удлинении конечности методикой комбинированного дистракционного остеосинтеза. Гений ортопедии. 2010;(3):89-94.
28. Matsoukis J., Thomine J.M., Khallouk R., Biga N. [Secondary locked nailing of the leg after external fixation. 25 cases]. Rev Chir Orthop Reparatrice Appar Mot. 1991;77(8):555-561. (In French).
29. Rozbruch S.R., Kleinman D., Fragomen A.T., Ilizarov S. Limb lengthening and then insertion of an intramedullary nail: a case-matched comparison. Clin Orthop Relat Res. 2008;466(12):2923-2932. doi: 10.1007/s11999-008-0509-8.
30. Emara K., Farouk A., Diab R. Ilizarov technique of lengthening and then nailing for height increase. J Orthop Surg (Hong Kong). 2011;19(2):204-208. doi: 10.1177/230949901101900215.
31. National Research Council. Guide for the Care and Use of Laboratory Animals. Washington (DC): The National Academies Press; 1996.
32. Соломин Л.Н. Метод унифицированного обозначения чрескостного остеосинтеза. В кн.: Основы чрескостного остеосинтеза. Под. ред. Л.Н. Соломина. М.: БИНОМ; 2014. Т.1. С. 45-55.
33. Илизаров Г.А., Ирьянов Ю.М. Особенности остеогенеза в условиях напряженного растяжения. Бюллетень экспериментальной биологии и медицины. 1991;109(2):194-196.
34. Щепкина Е.А, Лебедков И.В., Соломин Л.Н., Нетылько Г.И. Экспериментальное обоснование комбинированного и последовательного применения чрескостного и интрамедуллярного блокируемого остеосинтеза. Достижения Российской травматологии и ортопедии. Материалы ХI всероссийского съезда травматологов-ортопедов. СПб: Издательство ВВМ; 2018. Т. I. С. 354-357.
35. Pithioux M., Roseren F., Jalain C., Launay F., Charpiot P., Chabrand P. et al. An Efficient and Reproducible Protocol for Distraction Osteogenesis in a Rat Model Leading to a Functional Regenerated Femur. J Vis Exp. 2017;(128):56433. doi: 10.3791/56433.
36. Halanski M.A., Yildirim T., Chaudhary R., Chin M.S., Leiferman E. Periosteal Fiber Transection During Periosteal Procedures Is Crucial to Accelerate Growth in the Rabbit Model. Clin Orthop Relat Res. 2016;474(4):1028-1037. doi: 10.1007/s11999-015-4646-6.
37. Sun X.T., Easwar T.R., Stephen M., Song S.H., Kim S.J., Song H.R. Comparative study of callus progression in limb lengthening with or without intramedullary nail with reference to the pixel value ratio and the Ru Li’s classification. Arch Orthop Trauma Surg. 2011;131(10): 1333-1340. doi: 10.1007/s00402-011-1302-9.
38. Muzaffar N., Hafeez A., Modi H., Song H.R. Callus patterns in femoral lengthening over an intramedullary nail. J Orthop Res. 2011;29(7):1106-1113. doi: 10.1002/jor.21353.
Traumatology and Orthopedics of Russia. 2021; 27: 19-36
Distraction Osteogenesis in the Combined and Sequential Use of Transosseous and Intramedullary Osteosynthesis: Experimental Study
https://doi.org/10.21823/2311-2905-2021-27-1-19-36Abstract
Background. The methods of “lengthening over the nail” (LON) and the sequential use of the external fixation and nailing in the option “lengthening and then the nail” (LATN) are characterized by ignoring non-observance of the formulated by G.A. Ilizarov is the most important condition for optimizing the osteogenesis process, namely, the preservation of medullary blood supply and osteogenic bone marrow tissue. At the same time, in clinical practice, there was no negative effect of the intramedullary nail on the formation of the regenerate. In experimental studies, the activation of periosteal bone formation during LON is noted. But the active periosteal bone formation detected in clinical practice with a sequential technique has not been confirmed by experimental studies.
The aim of the study was to compare the organotypical rebuilding of the distraction regenerate during tibial lengthening in rabbits according to Ilizarov, over the intramedullary fixator and with the sequential use of the external fixation and nailing.
Materials and Methods. The study was carried out on 54 mature rabbits of the Soviet Chinchilla breed, which were divided into 3 groups of 18 animals. In Gr-1 (control), the tibia was lengthened by 1 cm in a mini-Ilizarov apparatus at a rate of 1 mm per day for 4 sessions step. In Gr-2, the LATN technique was modeled. After the end of lengthening, an intramedullary fixator was implanted installed, the apparatus with the presence of wires only in the base supports was kept as an imitation of blocking the intramedullary fixator. In Gr-3, lengthening was performed over the intramedullary fixator; at the end of lengthening, the wires were left only in the base supports. The fixation period was is 30 days. The total duration of the experiment is 45 days. On the 10th, 15th, 20th, 30th, 45th day X-ray, CT and morphological studies were performed during the experiment.
Results. In the experimental groups, a more pronounced periosteal bone formation in the area of regenerates was noted, while in Gr-3 (LON) cortical plates were formed mainly from the periosteal component, and in Gr-2 (LATN) wide cortical plates were formed from the intermediate and periosteal areas. In this group, the maximum densitometric density values are noted. Endosteal bone formation was preserved in all groups.
Conclusion. The LON and LATN techniques, when compared with the classical Ilizarov lengthening, do not demonstrate any deficiency in the organotypical rebuilding of the bone tissue of the regenerates. All zones of bone formation are present, including endosteal, with intense periosteal bone formation. The most powerful bone structures are formed with the sequential use of the external fixation and nailing (LATN) in the form of the formation of wide cortical plates due to the intermediate and periosteal zones of the regenerate.
References
1. Kojimoto H., Yasui N., Goto T., Matsuda S., Shimomura Y. Bone lengthening in rabbits by callus distraction. The role of periosteum and endosteum. J Bone Joint Surg Br. 1988;70(4):543-549. doi: 10.1302/0301-620X.70B4.3403595.
2. DeCoster T.A., Simpson A.H., Wood M., Li G., Kenwright J. Biologic model of bone transport distraction osteogenesis and vascular response. J Orthop Res. 1999;17(2):238-245. doi: 10.1002/jor.1100170213.
3. Choi I.H., Ahn J.H., Chung C.Y., Cho T.J. Vascular proliferation and blood supply during distraction osteogenesis: a scanning electron microscopic observation. J Orthop Res. 2000;18(5):698-705. doi: 10.1002/jor.1100180504.
4. Gang L. Novye dostizheniya i sekrety, raskrytye pri izuchenii distraktsionnogo osteogeneza. Genii ortopedii. 2007;(1):130-136.
5. Erofeev S.A. Osobennosti reparativnogo osteogeneza i upravlenie distraktsionnym osteogenezom pri chreskostnom osteosinteze. V kn.: Osnovy chreskostnogo osteosinteza. Pod. red. L.N. Solomina. M.: BINOM; 2014. T.1. S. 220-250.
6. Bragdon B., Lybrand K., Gerstenfeld L. Overview of biological mechanisms and applications of three murine models of bone repair: closed fracture with intramedullary fixation, distraction osteogenesis, and marrow ablation by reaming. Curr Protoc Mouse Biol. 2015;5(1):21-34. doi: 10.1002/9780470942390.mo140166.
7. Hvid I., Horn J., Huhnstock S., Steen H. The biology of bone lengthening. J Child Orthop. 2016;10(6):487-492. doi: 10.1007/s11832-016-0780-2.
8. Szabó A., Janovszky Á., Pócs L., Boros M. The periosteal microcirculation in health and disease: An update on clinical significance. Microvasc Res. 2017;110:5-13. doi: 10.1016/j.mvr.2016.11.005.
9. Popkov D.A. Primenenie intramedullyarnogo armirovaniya pri udlinenii konechnostei. Vestnik travmatologii i ortopedii im. N.N. Priorova. 2005;(2):65-69.
10. Popkov A.V., Kononovich N.A., Filimonova G.N., Gorbach E.N., Popkov D.A. Bone Formation and Adaptive Morphology of the Anterior Tibial Muscle in 3-mm Daily Lengthening Using High-Fractional Automated Distraction and Osteosynthesis with the Ilizarov Apparatus Combined with Intramedullary Hydroxyapatite-Coated Wire. Biomed Res Int. 2019;2019:3241263. doi: 10.1155/2019/3241263.
11. Ilizarov G.A., Shreiner A.A. Novyi metod zakrytoi fleksionnoi osteotomii (eksperimental'noe issledovanie). Ortopediya, travmatologiya, protezirovanie. 1979;(1):9-18.
12. Fernandes H.P., Barronovo D.G., Rodrigues F.L., Hono M. Femur lengthening with monoplanar external fixator associated with locked intramedullary nail. Rev Bras Ortop. 2016;52(1):82-86. doi: 10.1016/j.rboe.2016.03.007.
13. Burghardt R.D., Manzotti A., Bhave A., Paley D., Herzenberg J. E. Tibial lengthening over intramedullary nails a matched case comparsion with Ilizarov tibial lengthening. Bone Joint Res. 2016;(5):1-10. doi: 10.1302/2046-3758.51.2000577.
14. Boutsiadis A., Iosifidou E., Nikolaos X., Hatzokos I. Lengthening Over an Existing Intramedullary Nail In Cases of Post-traumatic Femoral Shortening. Technical Note. Case Series Study. Open Orthop J. 2016;10:12-18. doi: 10.2174/1874325001610010012.
15. Sveshnikov P.G., Zhilenko V.Yu., Medvedchikov A.E., Burov E.V., Esin D.Yu. Kombinirovannyi osteosintez v lechenii patsientov s posttravmaticheskimi deformatsiyami, ukorocheniyami i defekt-psevdoartrozami bedrennoi kosti. Sovremennye problemy nauki i obrazovaniya. 2017;(5):169. Rezhim dostupa: http://science-education.ru/ru/article/view?id=27007
16. Bondarenko A.V., Plotnikov I.A., Guseinov R.G. Lechenie posttravmaticheskikh defektov diafiza bol'shebertsovoi kosti metodom kombinirovannogo posledovatel'nogo bilokal'nogo i blokiruyushchego osteosinteza. Politravma. 2020;(1):23-30.
17. Birch J.G. A brief history of limb lengthening. J Pediatr Orthop. 2017;(37):1-8. doi: 10.1097/BPO.0000000000001021.
18. Xu W.G. Comparison of intramedullary nail versus conventional Ilizarov method for lower limb lengthening: a systematic review and meta-analysis. Orthop Surg. 2017;9(2):159-166. doi: 10.1111/os.12330.
19. Sheridan G.A., Fragomen A.T., Rozbruch S.R. Integrated Limb Lengthening Is Superior to Classical Limb Lengthening: A Systematic Review and Meta-analysis of the Literature. J Am Acad Orthop Surg Glob Res Rev. 2020;4(6):e20.00054. doi: 10.5435/JAAOSGlobal-D-20-00054.
20. Paley D., Herzenberg J.E., Paremain G., Bhave A. Femoral lengthening over an intramedullary nail. A matchedcase comparison with Ilizarov femoral lengthening. J Bone Joint Surg Am. 1997;79(10):1464-1480. doi: 10.2106/00004623-199710000-00003.
21. Kocaoglu M., Eralp L., Kilicoglu O., Burc H., Cakmak M. Complications encountered during lengthening over an intramedullary nail. J Bone Joint Surg Am. 2004;86(11): 2406-2411. doi: 10.2106/00004623-200411000-00007.
22. Shchurov V.A., Popkov A.V., Novikov I.K., Muradisinov S.O. Pokazateli fizicheskogo i psikhicheskogo zdorov'ya bol'nykh pri operativnom udlinenii konechnosti. Natsional'naya Assotsiatsiya Uchenykh. 2017;6(33):17-20.
23. Li G., Berven S., Athanasou N.A., Simpson A.H. Bone transport over an intramedullary nail. A case report with histologic examination of the regenerated segment. Injury. 1999;30(8):525-534. doi: 10.1016/s0020-1383(99)00112-6.
24. Emanov A.A., Mitrofanov A.I., Borzunov D.Yu., Kolchin S.N. Eksperimental'no-klinicheskoe obosnovanie kombinirovannogo osteosinteza pri zameshchenii defektov dlinnykh kostei (predvaritel'noe soobshchenie). Travmatologiya i ortopediya Rossii. 2014;1(71):16-23.
25. Lin C.C., Huang S.C., Liu T.K., Chapman M.W. Limb lengthening over an intramedullary nail. An animal study and clinical report. Clin Orthop Relat Res. 1996;(330):208-216. doi: 10.1097/00003086-199609000-00028.
26. Kristiansen L.P., Steen H. Lengthening of the tibia over an intramedullary nail, using the Ilizarov external fixator. Major complications and slow consolidation in 9 lengthenings. Acta Orthop Scand. 1999;70(3):271-274. doi: 10.3109/17453679908997806.
27. Stepanov M.A., Kononovich N.A., Gorbach E.N. Reparativnaya regeneratsiya kostnoi tkani pri udlinenii konechnosti metodikoi kombinirovannogo distraktsionnogo osteosinteza. Genii ortopedii. 2010;(3):89-94.
28. Matsoukis J., Thomine J.M., Khallouk R., Biga N. [Secondary locked nailing of the leg after external fixation. 25 cases]. Rev Chir Orthop Reparatrice Appar Mot. 1991;77(8):555-561. (In French).
29. Rozbruch S.R., Kleinman D., Fragomen A.T., Ilizarov S. Limb lengthening and then insertion of an intramedullary nail: a case-matched comparison. Clin Orthop Relat Res. 2008;466(12):2923-2932. doi: 10.1007/s11999-008-0509-8.
30. Emara K., Farouk A., Diab R. Ilizarov technique of lengthening and then nailing for height increase. J Orthop Surg (Hong Kong). 2011;19(2):204-208. doi: 10.1177/230949901101900215.
31. National Research Council. Guide for the Care and Use of Laboratory Animals. Washington (DC): The National Academies Press; 1996.
32. Solomin L.N. Metod unifitsirovannogo oboznacheniya chreskostnogo osteosinteza. V kn.: Osnovy chreskostnogo osteosinteza. Pod. red. L.N. Solomina. M.: BINOM; 2014. T.1. S. 45-55.
33. Ilizarov G.A., Ir'yanov Yu.M. Osobennosti osteogeneza v usloviyakh napryazhennogo rastyazheniya. Byulleten' eksperimental'noi biologii i meditsiny. 1991;109(2):194-196.
34. Shchepkina E.A, Lebedkov I.V., Solomin L.N., Netyl'ko G.I. Eksperimental'noe obosnovanie kombinirovannogo i posledovatel'nogo primeneniya chreskostnogo i intramedullyarnogo blokiruemogo osteosinteza. Dostizheniya Rossiiskoi travmatologii i ortopedii. Materialy KhI vserossiiskogo s\"ezda travmatologov-ortopedov. SPb: Izdatel'stvo VVM; 2018. T. I. S. 354-357.
35. Pithioux M., Roseren F., Jalain C., Launay F., Charpiot P., Chabrand P. et al. An Efficient and Reproducible Protocol for Distraction Osteogenesis in a Rat Model Leading to a Functional Regenerated Femur. J Vis Exp. 2017;(128):56433. doi: 10.3791/56433.
36. Halanski M.A., Yildirim T., Chaudhary R., Chin M.S., Leiferman E. Periosteal Fiber Transection During Periosteal Procedures Is Crucial to Accelerate Growth in the Rabbit Model. Clin Orthop Relat Res. 2016;474(4):1028-1037. doi: 10.1007/s11999-015-4646-6.
37. Sun X.T., Easwar T.R., Stephen M., Song S.H., Kim S.J., Song H.R. Comparative study of callus progression in limb lengthening with or without intramedullary nail with reference to the pixel value ratio and the Ru Li’s classification. Arch Orthop Trauma Surg. 2011;131(10): 1333-1340. doi: 10.1007/s00402-011-1302-9.
38. Muzaffar N., Hafeez A., Modi H., Song H.R. Callus patterns in femoral lengthening over an intramedullary nail. J Orthop Res. 2011;29(7):1106-1113. doi: 10.1002/jor.21353.
