Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2020; 97: 482-491
Атипичность штаммов Vibrio cholerae О1 по признаку агглютинабельности
https://doi.org/10.36233/0372-9311-2020-97-5-10Аннотация
В обзоре проанализированы данные литературы о фенотипической изменчивости холерных вибрионов О1 серогруппы. У возбудителя холеры выделяют три типа полисахаридных структур: липополисахарид, или О-антиген, капсульный полисахарид и экзополисахарид. Ругозная форма штаммов Vibriocholerae способна синтезировать экзополисахарид, образовывать морщинистые колонии, которые могут агглютинироваться холерными сыворотками в различных сочетаниях. Экзополисахарид обладает повышенной устойчивостью к противомикробным препаратам. На специфичности липополисахарида основана серологическая классификация, в том числе холерных вибрионов, при этом только холерные вибрионы О1 и О139 серогрупп вызывают эпидемии холеры, хотя известны штаммы non-О1/non-О139 серогрупп, обладающие основными факторами вирулентности. При переходе из S-формы в R-форму липополисахарид утрачивает О-полисахарид, а центральная область начинает выполнять функцию соматического антигена, проявляя R-специфичность. В основе серологических различий штаммов холерных вибрионов лежит изменение в регуляции или структурной организации генов, кодирующих биосинтез О-антигена (rfb). В 1988-2019 гг. на территории бывшего СССР и субъектов России из объектов окружающей среды выделено 168 штаммов холерных вибрионов, атипичных по признаку агглютинабельности и при выделении отнесенных к R-варианту. Генетическая организация этих штаммов полностью не изучена. Проведено определение эволюционных взаимоотношений атипичных штаммов холерных вибрионов, выделенных из объектов окружающей среды в Сибири и на Дальнем Востоке, на основании сравнительного анализа генов «домашнего хозяйства». Проведенный анализ результатов фундаментальных и прикладных исследований свидетельствует о том, что проблема изменчивости по признаку агглютинабельности штаммов V. cholerae, выделенных от людей и из объектов окружающей среды, продолжает оставаться актуальной на современном этапе развития седьмой пандемии холеры. Атипичность штаммов холерных вибрионов О1 по данному признаку рассматривается в аспектах экологических условий их существования и молекулярно-биологической детерминации фенотипических проявлений.
Список литературы
1. Алексеева Л.П., Черепахина И.Я., Сальникова О.И., Бурлакова О.С. Изучение антигенных взаимосвязей атипичных R-форм холерного вибриона на основе моноклональных антител. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 1998; (4): 9-12.
2. Заднова С.П., Плеханов Н.А., Крепостнова И.М., Смирнова Н.И. Устойчивость штаммов геновариантов Vibrio choкте биовара Эль Тор к действию неблагоприятных факторов внешней среды. В кн.: Материалы проблемной комиссии «Холера и патогенные для человека вибрионы». Выпуск 27. Ростов-на-Дону; 2014: 76-9.
3. Онищенко Г.Г., Кутырева В.В., ред. Лабораторная диагно-стика опасных инфекционных болезней. Практическое руководство. М.: Шико; 2013.
4. Подосинникова Л.С., Черепахина И.Я. Изменчивость холерных вибрионов. Проблемы особо опасных инфекций. 1998.
5. Савельева И.В., Савельева Е.И., Бабенышев Б.В. Анализ фенотипических свойств генетически измененных (гибридных) вариантов биовара Эльтор, выделенных на Кавказе. В кн.: Материалы проблемной комиссии «Холера и пато-генные для человека вибрионы». Выпуск 26. Ростов-на-Дону; 2013: 123-9.
6. Седина С.Г, Цитцер А.О. Об антигенных свойствах RO-вариантов холерного вибриона. В кн.: Современные аспекты эпидемиологического надзора за особо опасными инфекциями: Тезисы XIII конференции противочумных учреждений Средней Азии и Казахстана. Алма-Ата; 1990: 189-92.
7. Silva A.J., Benitez J.A. Vibrio cholerae biofilms and cholera pathogenesis. PLoS Negl. Trop. Dis. 2016; 10(2): e0004330. https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0004330
8. Ломов Ю.М., Мединский Г.М. Сохранение возбудителя холеры в межэпидемический сезон. В кн.: Материалы проблемной комиссии «Холера и патогенные для человека вибрионы». Выпуск 17. Ростов-на-Дону; 1995: 17-24.
9. Подосинникова Л.С., Ломов М.Ю., Кудрякова Т.А. Характе-ристика холерных вибрионов, выделенных в России и некоторых странах СНГ в 90-е годы. В кн.: Холера. Материалы VIIIРоссийской научно-практической конференции по проблеме «Холера». Ростов-на-Дону; 1995: 76-9.
10. Подосинникова Л.С., Ломов Ю.М., Мазрухо Б.Л. Возбудители холеры: современные представления и характеристика штаммов, выделенных в 90-е годы в России. В кн.: Материалы проблемной комиссии «Холера и патогенные для человека вибрионы». Выпуск 13. Ростов-на-Дону; 2000: 18-22.
11. Черепахина И.Я., Мишанькин Б.М., Бурлакова О.С., Балахнова В.В., Помухина О.И., Фецайлова О.П. Некоторые экологические аспекты антигенной вариабельности холерных вибрионов. В кн.: Холера. Материалы VIIIРоссийской научно-практической конференции по проблеме «Холера». Ростов-на-Дону; 2003: 169-72.
12. Коробкова Е.И. Микробиология и эпидемиология холеры. М.: Медгиз; 1959.
13. Sozhamannan S., Yildiz F.H. Diversity and genetic basis of polysaccharide biosynthesis in Vibrio cholerae. In: Epidemiolo-gical and Molecular Aspects on Cholera. Infectious Disease Series. New York: Springer; 129-60.
14. Yamasaki S., Gard S., Nair G.B., Takeda Y. Distribution of Vibrio cholerae O1 antigen biosynthesis genes among O139 and other non-O1 serogroups of Vibrio cholerae. FEMS Microbiol. Lett. 1999; 179(1): 115-21. https://doi.org/10.1111/j.1574-6968.1999.tb08716.x
15. Лобанов В.В., Колпикова Л.Д., Ханумьян Т.А. Штамм хо-лерного вибриона шероховатой формы продуцент холерного токсина. В кн.: Сборник научных трудов. Том 1. Новороссийск: Адыгея; 1994: 166-9.
16. Ali A., Morris J.G., Johnson J.A. Sugars inhibit expression of the rugose phenotype of Vibrio choleraе. J. Clin. Microbiol. 2005; 43(3): 1426-9. https://doi.org/10.1128/jcm.43.3.1426-1429.2005
17. Beyhan S., Yildiz F.H. Smooth to rugose phase variation in Vibrio cholerae can be mediated by a single nucleotide change that targets c-di-GMP signaling pathway. Mol. Microbiol. 2007; 63(4): 995-1007. https://doi.org/10.1111/j.1365-2958.2006.05568.x
18. Rice E.W., Johnson C.H., Clark R.M., Fox K.R., Reasoner D.J., Dunnigan M.E., et al. Chlorine and survival of “rugose” Vibrio cholerae. Lancet. 1992; 340(8821): 740. https://doi.org/10.1016/0140-6736(92)92289-r
19. Yildiz F.H., Schoolnik G.K. Vibrio cholerae O1 El Tor: iden-tification of a gene cluster required for the rugose colony type, exopolysaccharide production, chlorine resistance, and biofilm formation. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1999; 96(7): 4028-33. https://doi.org/10.1073/pnas.96.7.4028
20. Безсмертный В.Е., Иванова С.М., Титов Г.В., Шуренкова Е.Н., Подосинникова Л.С., Мазрухо Б.Л. и др. Холерные вибрионы О1, изолированные от людей и из объектов окружающей среды на территории Российской Федерации в 2004 году. В кн.: Материалы проблемной комиссии «Холера и патогенные для человека вибрионы». Выпуск 18. Ростовна-Дону; 2005: 42-5.
21. Заднова С.П., Смирнова Н.И. Роль внеклеточного экзополи-сахарида в адаптации возбудителя холеры во внешней среде. Проблемы особо опасных инфекций. 2010; (3): 13-9.
22. Ali A., Rashid M.H., Karaolis D.K.R. High-frequency rugose exopolysaccharide production by Vibrio choleraе. Appl. Environ. Microbiol. 2002; 68(11): 5773-8. https://doi.org/10.1128/aem.68.11.5773-5778.2002
23. White P.B. The rugose variant of Vibrios. J. Pathol. Bacteriol. 1938; 46(1): 1-6.
24. Yildiz F.H., Lie X.S., Heydorn A., Schoolnik G.K. Molecular analysis of rugosity in a Vibrio cholerae O1 El Tor phase variant. Mol. Microbiol. 2004; 53(2): 497-515. https://doi.org/10.1111/j.1365-2958.2004.04154.x
25. Colwell R.R. Global climate and infectious disease: the cholera paradigm. Science. 1996; 274(5295): 2025-31. https://doi.org/10.1126/science.274.5295.2025
26. Colwell R.R., Epstein P.R., Gubler D., Maynard N., McMichael A.J., Patz J.A., et al. Climate change and human health. Sci-ence. 1998; 279(5353): 968-9. https://doi.org/10.1126/science.279.5353.963g
27. Chowdhury G.R., Bhadra R.K., Bag S., Pazhani G.P., Das B., Basu P., et al. Rugose atypical Vibrio cholerae O1 El Tor responsible for 2009 cholera outbreak in India. J. Med. Microbiol. 2016; 65(10): 1130-6. https://doi.org/10.1099/jmm.0.000344
28. Dalsgaard A., Forslund A., Mortensen H.F., Shimada T. Ribotypes of clinical non-O1 non-O139 strains in relation to O-serotypes. Epidemiol. Infect. 1998; 121(3): 535-45. https://doi.org/10.1017/s0950268898001654
29. Morris J.G., Sztein M.B., Rice E.W., Nataro J.P., Losonsky G.A., Panigrahi P., et al. Vibrio cholerae O1 can assume a chlorine-resistant rugose survival form that is virulent for hu-mans. J. Infect. Dis. 1996; 174(6): 1364-8. https://doi.org/10.1093/infdis/174.6.1364
30. Rice E.W., Johnson C.J., Clark R.M., Fox K.R., Reasoner D.J., Dunnigan M.E., et al. Vibrio cholerae O1 can assume a ’rugose’ survival form that resists killing by chlorine, yet retains viru-lence. Int. J. Environ. Health Res. 1993; 3(2): 89-98.
31. Wai S.N., Mizunoe Y, Takade A., Kawabata S., Yoshida S. Vibrio cholerae O1 strain TSI-4 produces the exopolysaccharide materials that determine colony morphology, stress resistance, and biofilm formation. Appl. Environ. Microbiol. 1998; 64(10): 3648-55. https://doi.org/10.1128/aem.64.10.3648-3655.1998
32. Ali A., Johnson J.A., Franco A.A., Metzger D.J., Connell T.D., Morris J.G., et al. Mutations in the extracellular protein secretion pathway genes (eps) interfere with rugose polysaccharide production in and motility of Vibrio cholera. Infect. Immun. 2000; 68(4): 1967-74. https://doi.org/10.1128/iai.68.4.1967-1974.2000
33. Islam M.S., Ahsan S., Khan S.I., Ahmed Q.S., Rashid M.H., Islam K.M.N., et al. Virulence properties of rough and smooth strains of Vibrio cholerae O1. Microbiol. Immunol. 2004; 48(4): 229-35. https://doi.org/10.1111/j.1348-0421.2004.tb03518.x
34. Brenner D.J., Krieg N.R., Staley J.T. Bergey's Manual of Systematic Bacteriology. New York, NY: Springer; 2004.
35. Книрель Ю.А., Кочетков Н.К. Строение липополисахари¬дов грамотрицательных бактерий. I. Общая характеристика липополисахаридов и структура липида А (Обзор). Биохимия. 1993; 58(2): 166-81.
36. Книрель Ю.А., Кочетков Н.К. Строение липополисахари¬дов грамотрицательных бактерий. II. Структура кора (Обзор). Биохимия. 1993; 58(2): 182-201.
37. Лобанов В.В., Сухарь В.В. Особенности липополисахарида Vibrio cholerae. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2002; (2): 102-7.
38. Ткаченко В.В. Липополисахариды холерного вибриона и некоторых бактерий. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 1982; (9): 20-8.
39. Безсмертный В.Е., Иванова С.М., Титов Г.В., Мазрухо Б.Л., Смоликова Л.М., Подосинникова Л.С. Характеристика культур холерных вибрионов О1 и О139, изолированных от людей и из объектов окружающей среды на территории Российской Федерации в 2002 году. В кн.: Материалы проблемной комиссии «Холера и патогенные для человека вибри-оны». Выпуск 16. Ростов-на-Дону; 2003: 13-6.
40. Безсмертный В.Е., Иванова С.М., Титов Г.В., Подосинникова Л.С., Мазрухо Б.Л., Кудрякова Т.А. и др. Характеристика культур холерных вибрионов О1 и О139, изолированных из объектов окружающей среды на территории Российской Федерации в 2003 году. В кн.: Материалы проблемной комиссии «Холера и патогенные для человека вибрионы». Выпуск 17. Ростов-на-Дону; 2004: 27-31.
41. Безсмертный В.Е., Подосинникова Л.С., Иванова С.М., Титов Г.В., Смоликова Л.М., Мазрухо Б.Л. и др. Характеристика культур холерных вибрионов О1 и О139, изолированных от людей и из объектов окружающей среды на территории Российской Федерации в 2006 году. В кн.: Материалы проблемной комиссии «Холера и патогенные для человека вибрионы». Выпуск 20. Ростов-на-Дону; 2007: 49-53.
42. Безсмертный В.Е., Иванова С.М., Титов Г.В., Ломов Ю.М., Телесманич Н.Р., Кругликов В.Д. и др. Информация о биологических свойствах холерных вибрионов О1 серогруппы, изолированных из объектов окружающей среды на территории Российской Федерации в 2007 году. В кн.: Материалы проблемной комиссии «Холера и патогенные для человека вибрионы». Выпуск 21. Ростов-на-Дону; 2008: 52-5.
43. Безсмертный В.Е., Иванова С.М., Титов Г.В., Ломов Ю.М., Телесманич Н.Р., Кругликов В.Д. и др. Информация о биологических свойствах холерных вибрионов О1 и О139 серогрупп, изолированных из объектов окружающей среды на территории Российской Федерации в 2008 году. В кн.: Материалы проблемной комиссии «Холера и патогенные для человека вибрионы». Выпуск 22. Ростов-на-Дону; 2009: 55-8.
44. Безсмертный В.Е., Иванова С.М., Титов Г.В., Ломов Ю.М., Телесманич Н.Р., Кругликов В.Д. и др. Информация о биологических свойствах холерных вибрионов О1 серогруппы, изолированных из объектов окружающей среды на территории Российской Федерации в 2009 году. В кн.: Материалы проблемной комиссии «Холера и патогенные для человека вибрионы». Выпуск 23. Ростов-на-Дону; 2010: 106-9.
45. Иванова С.М., Титов Г.В., Безсмертный В.Е., Ломов Ю.М., Телесманич Н.Р., Москвитина Э.А. и др. Информация о биологических свойствах холерных вибрионов О1 и О139 серогрупп, изолированных от людей и из объектов окру-жающей среды на территории Российской Федерации в 2010 году. В кн.: Материалы проблемной комиссии «Холера и патогенные для человека вибрионы». Выпуск 24. Ростов-на-Дону; 2011: 62-6.
46. Иванова С.М., Титов Г.В., Безсмертный В.Е., Мазрухо А.Б., Телесманич Н.Р., Кругликов В.Д. и др. Информация о биологических свойствах холерных вибрионов О1 серогруппы, изолированных из объектов окружающей среды и от людей на территории Российской Федерации в 2012 году. В кн.: Материалы проблемной комиссии «Холера и патогенные для человека вибрионы». Выпуск 26. Ростов-на-Дону; 2013: 21-5.
47. Иванова С.М., Титов Г.В., Безсмертный В.Е., Кругликов В.Д., Москвитина Э.А., Титова С.В. и др. Информация о биологических свойствах холерных вибрионов О1серогруппы, изолированных из объектов окружающей среды на территории Российской Федерации в 2013 году. В кн.: Материалы проблемной комиссии «Холера и патогенные для человека вибрионы». Выпуск 27. Ростов-на-Дону; 2014: 59-64.
48. Иванова С.М., Титов Г.В., Безсмертный В.Е., Титова С.В., Кругликов В.Д., Москвитина Э.А. и др. Информация о биологических свойствах холерных вибрионов О1 серогруппы, изолированных, из объектов окружающей среды и от людей на территории Российской Федерации в 2014 году. В кн.: Материалы проблемной комиссии «Холера и патогенные для человека вибрионы». Выпуск 28. Ростов-на-Дону; 2015: 67-70.
49. Иванова С.М., Титов Г.В., Иванников В.В., Безсмертный В.Е., Титова С.В., Кругликов В.Д. и др. Информация о биологических свойствах холерных вибрионов О1 серо-группы, изолированных из объектов окружающей среды на территории Российской Федерации в 2015 году. В кн.: Материалы проблемной комиссии «Холера и патогенные для человека вибрионы». Выпуск 29. Ростов-на-Дону; 2016: 41-5.
50. Иванова С.М., Иванников В.В., Мискинова Т.А., Титова С.В., Кругликов В.Д., Чемисова О.С. и др. Информация о биологических свойствах холерных вибрионов О1 серо-группы, изолированных из объектов окружающей среды на территории Российской Федерации в 2016 году. В кн.: Материалы проблемной комиссии «Холера и патогенные для человека вибрионы». Выпуск 30. Ростов-на-Дону; 2017: 54-7.
51. Иванова С.М., Иванников В.В., Мискинова Т.А., Лопатин А.А, Титова С.В., Кругликов В.Д. и др. Информация о биологических свойствах холерных вибрионов О1 серо-группы, изолированных из объектов окружающей среды на территории Российской Федерации в 2017 году. В кн.: Материалы проблемной комиссии «Холера и патогенные для человека вибрионы». Выпуск 31. Ростов-на-Дону; 2018: 48-51.
52. Кюрегян А.А., Иванова С.М., Мазрухо Б.Л., Смоликова Л.М., Кудрякова Т.А., Титов Г.В. и др. Характеристика культур холерных вибрионов О1 и О139, изолированных от людей и из объектов окружающей среды на территории Российской Федерации в 2000 году. В кн.: Материалы проблемной комиссии «Холера и патогенные для человека ви-брионы». Выпуск 14. Ростов-на-Дону; 2001: 26-30.
53. Кюрегян А.А., Иванова С.М., Мазрухо Б.Л., Смолико¬ва Л.М., Кудрякова Т.А., Титов Г.В. и др. Характеристика культур холерных вибрионов О1 и О139, изолированных от людей и из объектов окружающей среды на территории Российской Федерации в 2001 году. В кн.: Материалы проблемной комиссии «Холера и патогенные для человека ви-брионы». Выпуск 15. Ростов-на-Дону; 2002: 34-9.
54. Подосинникова Л.С., Воронежская Л.Г., Лобанова Л.Н. О циркуляции холерных вибрионов на территории СССР в 1987-1991 г. В кн.: Материалы Российской научной конференции «Холера. Вопросы эпидемиологии, микробиологии и лабораторной диагностики». Ростов-на-Дону; 1992: 67-71.
55. Бочалгин Н.О., Миронова Л.В., Хунхеева Ж.Ю., Солодская НАУЧНЫЙ СОТРУДНИК, Алленов А.В., Балахонов С.В. Аллельный полиморфизм генов «домашнего хозяйства» R-вариантов Vibrio cholerae, выделенных в Приморском крае в 2016 г. Бактериология. 2017; 2(3): 52.
56. Бочалгин Н.О. Филогенетический анализ штаммов Vibrio cholerae, выделенных из объектов окружающей среды в Сибири и на Дальнем Востоке. В кн.: Материалы IXВсероссийской научно-практической конференции молодых ученых и специалистов Роспотребнадзора «Современные проблемы эпидемиологии, микробиологии и гигиены». Иркутск; 2017: 27-8.
57. Бочалгин Н.О. Полногеномное мультилокусное сиквенс-типирование в изучении генетического разнообразия и филогении Vibrio cholerae. В кн.: Материалы XI Всероссийской научно-практической конференции молодых ученых и специалистов Роспотребнадзора «Современные проблемы эпидемиологии, микробиологии и гигиены». Уфа; 2019: 201-6.
58. Кругликов В.Д., Левченко Д.А., Титова С.В., Москвитина Э.А., Архангельская И.В., Гаевская Н.Е. и др. Холерные вибрионы в водоемах Российской Федерации. Гигиена и санитария. 2019; 98(4): 393-9. https://doi.org/10.18821/0016-9900-2019-98-4-393-399
59. Левченко Д.А., Кругликов В.Д., Архангельская И.В., Ежова М.И., Москвитина Э.А., Титова С.В. Анализ результатов мониторинга холерных вибрионов в объектах окружающей среды на административных территориях России с помощью ГИС «Холера 1989-2014». Проблемы особо опасных инфекций. 2017; (4): 99-102. https://doi.org/10.21055/0370-1069-2017-99-102
60. Москвитина Э.А., Янович Е.Г., Кругликов В.Д., Титова С.В., Куриленко М.П., Пичурина Н.Л. и др. Прогноз по холере на 2019 г. на основании анализа эпидемиологической обстановки в мире, СНГ и России в 2009-2018 гг. Проблемы особо опасных инфекций. 2019; (1): 64-73. https://doi.org/10.21055/0370-1069-2019-1-64-73
61. Borroto R.G. Ecology of Vibrio cholerae serogroup O1 in aquatic environments. Rev. Panam. Salud Publica. 1997; 1(1): 3-8. https://doi.org/10.1590/s1020-49891997000100002 (in Spanish)
62. Mekalanos J.J., Rubin E.J., Walder M.K. Cholera: molecular basis for emergence and pathogenesis. FEMS Immunol. Med. Microbiol. 1997; 18(4): 241-8. https://doi.org/10.1111/j.1574-695x.1997.tb01052.x
Journal of microbiology, epidemiology and immunobiology. 2020; 97: 482-491
Atypicity of Vibrio cholerae O1 strains based on agglutability
https://doi.org/10.36233/0372-9311-2020-97-5-10Abstract
The review analyzes literature data on the phenotypic variability of Vibrio cholerae of the O1 serogroup. Three types of polysaccharide structures are distinguished in the cholera pathogen: lipopolysaccharide, or O-antigen, capsular polysaccharide and exopolysaccharide. The rugous form of V. cholerae strains is able to synthesize exopolysaccharide which is highly resistant to antimicrobials, and to form wrinkled colonies that can be agglutinated with cholera sera in various combinations. Serological classification of V. cholerae is based on the specificity of the lipopolysaccharide. V. cholerae of serogroups O1 and O139 causes cholera epidemics, although strains from non-O1/non-O139 serogroups with the main virulence factors are known. Upon transition from the Sto the R-form, lipopolysaccharide loses the O-polysaccharide, and the central region begins to fulfill the function of somatic antigen, exhibiting R-specificity. The serological differences in the strains of V. cholerae are based on a change in the regulation or structural organization of genes encoding the biosynthesis of O-antigen (rfb). From 1988 to 2019, 168 strains of V. cholerae that are atypical for agglutinability and were isolated from the R variant were isolated from environmental objects in the territory of the former USSR and subjects of the Russian Federation; the genetic organization of these strains has not been fully studied. The evolutionary relationships of atypical strains of cholera vibrios isolated from environmental objects in Siberia and the Far East are determined on the basis of a comparative analysis of housekeeping genes. The analysis of the results of basic and applied research indicates that the problem of variability in agglutinability of V. cholerae strains isolated from humans and from environmental objects remains relevant at the current stage of development of the seventh cholera pandemic. The atypicality of strains of V. cholerae O1 on this basis is considered in aspects of the environmental conditions of their existence and the conditionality of phenotypic manifestations by molecular biological determination.
References
1. Alekseeva L.P., Cherepakhina I.Ya., Sal'nikova O.I., Burlakova O.S. Izuchenie antigennykh vzaimosvyazei atipichnykh R-form kholernogo vibriona na osnove monoklonal'nykh antitel. Zhurnal mikrobiologii, epidemiologii i immunobiologii. 1998; (4): 9-12.
2. Zadnova S.P., Plekhanov N.A., Krepostnova I.M., Smirnova N.I. Ustoichivost' shtammov genovariantov Vibrio chokte biovara El' Tor k deistviyu neblagopriyatnykh faktorov vneshnei sredy. V kn.: Materialy problemnoi komissii «Kholera i patogennye dlya cheloveka vibriony». Vypusk 27. Rostov-na-Donu; 2014: 76-9.
3. Onishchenko G.G., Kutyreva V.V., red. Laboratornaya diagno-stika opasnykh infektsionnykh boleznei. Prakticheskoe rukovodstvo. M.: Shiko; 2013.
4. Podosinnikova L.S., Cherepakhina I.Ya. Izmenchivost' kholernykh vibrionov. Problemy osobo opasnykh infektsii. 1998.
5. Savel'eva I.V., Savel'eva E.I., Babenyshev B.V. Analiz fenotipicheskikh svoistv geneticheski izmenennykh (gibridnykh) variantov biovara El'tor, vydelennykh na Kavkaze. V kn.: Materialy problemnoi komissii «Kholera i pato-gennye dlya cheloveka vibriony». Vypusk 26. Rostov-na-Donu; 2013: 123-9.
6. Sedina S.G, Tsittser A.O. Ob antigennykh svoistvakh RO-variantov kholernogo vibriona. V kn.: Sovremennye aspekty epidemiologicheskogo nadzora za osobo opasnymi infektsiyami: Tezisy XIII konferentsii protivochumnykh uchrezhdenii Srednei Azii i Kazakhstana. Alma-Ata; 1990: 189-92.
7. Silva A.J., Benitez J.A. Vibrio cholerae biofilms and cholera pathogenesis. PLoS Negl. Trop. Dis. 2016; 10(2): e0004330. https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0004330
8. Lomov Yu.M., Medinskii G.M. Sokhranenie vozbuditelya kholery v mezhepidemicheskii sezon. V kn.: Materialy problemnoi komissii «Kholera i patogennye dlya cheloveka vibriony». Vypusk 17. Rostov-na-Donu; 1995: 17-24.
9. Podosinnikova L.S., Lomov M.Yu., Kudryakova T.A. Kharakte-ristika kholernykh vibrionov, vydelennykh v Rossii i nekotorykh stranakh SNG v 90-e gody. V kn.: Kholera. Materialy VIIIRossiiskoi nauchno-prakticheskoi konferentsii po probleme «Kholera». Rostov-na-Donu; 1995: 76-9.
10. Podosinnikova L.S., Lomov Yu.M., Mazrukho B.L. Vozbuditeli kholery: sovremennye predstavleniya i kharakteristika shtammov, vydelennykh v 90-e gody v Rossii. V kn.: Materialy problemnoi komissii «Kholera i patogennye dlya cheloveka vibriony». Vypusk 13. Rostov-na-Donu; 2000: 18-22.
11. Cherepakhina I.Ya., Mishan'kin B.M., Burlakova O.S., Balakhnova V.V., Pomukhina O.I., Fetsailova O.P. Nekotorye ekologicheskie aspekty antigennoi variabel'nosti kholernykh vibrionov. V kn.: Kholera. Materialy VIIIRossiiskoi nauchno-prakticheskoi konferentsii po probleme «Kholera». Rostov-na-Donu; 2003: 169-72.
12. Korobkova E.I. Mikrobiologiya i epidemiologiya kholery. M.: Medgiz; 1959.
13. Sozhamannan S., Yildiz F.H. Diversity and genetic basis of polysaccharide biosynthesis in Vibrio cholerae. In: Epidemiolo-gical and Molecular Aspects on Cholera. Infectious Disease Series. New York: Springer; 129-60.
14. Yamasaki S., Gard S., Nair G.B., Takeda Y. Distribution of Vibrio cholerae O1 antigen biosynthesis genes among O139 and other non-O1 serogroups of Vibrio cholerae. FEMS Microbiol. Lett. 1999; 179(1): 115-21. https://doi.org/10.1111/j.1574-6968.1999.tb08716.x
15. Lobanov V.V., Kolpikova L.D., Khanum'yan T.A. Shtamm kho-lernogo vibriona sherokhovatoi formy produtsent kholernogo toksina. V kn.: Sbornik nauchnykh trudov. Tom 1. Novorossiisk: Adygeya; 1994: 166-9.
16. Ali A., Morris J.G., Johnson J.A. Sugars inhibit expression of the rugose phenotype of Vibrio cholerae. J. Clin. Microbiol. 2005; 43(3): 1426-9. https://doi.org/10.1128/jcm.43.3.1426-1429.2005
17. Beyhan S., Yildiz F.H. Smooth to rugose phase variation in Vibrio cholerae can be mediated by a single nucleotide change that targets c-di-GMP signaling pathway. Mol. Microbiol. 2007; 63(4): 995-1007. https://doi.org/10.1111/j.1365-2958.2006.05568.x
18. Rice E.W., Johnson C.H., Clark R.M., Fox K.R., Reasoner D.J., Dunnigan M.E., et al. Chlorine and survival of “rugose” Vibrio cholerae. Lancet. 1992; 340(8821): 740. https://doi.org/10.1016/0140-6736(92)92289-r
19. Yildiz F.H., Schoolnik G.K. Vibrio cholerae O1 El Tor: iden-tification of a gene cluster required for the rugose colony type, exopolysaccharide production, chlorine resistance, and biofilm formation. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1999; 96(7): 4028-33. https://doi.org/10.1073/pnas.96.7.4028
20. Bezsmertnyi V.E., Ivanova S.M., Titov G.V., Shurenkova E.N., Podosinnikova L.S., Mazrukho B.L. i dr. Kholernye vibriony O1, izolirovannye ot lyudei i iz ob\"ektov okruzhayushchei sredy na territorii Rossiiskoi Federatsii v 2004 godu. V kn.: Materialy problemnoi komissii «Kholera i patogennye dlya cheloveka vibriony». Vypusk 18. Rostovna-Donu; 2005: 42-5.
21. Zadnova S.P., Smirnova N.I. Rol' vnekletochnogo ekzopoli-sakharida v adaptatsii vozbuditelya kholery vo vneshnei srede. Problemy osobo opasnykh infektsii. 2010; (3): 13-9.
22. Ali A., Rashid M.H., Karaolis D.K.R. High-frequency rugose exopolysaccharide production by Vibrio cholerae. Appl. Environ. Microbiol. 2002; 68(11): 5773-8. https://doi.org/10.1128/aem.68.11.5773-5778.2002
23. White P.B. The rugose variant of Vibrios. J. Pathol. Bacteriol. 1938; 46(1): 1-6.
24. Yildiz F.H., Lie X.S., Heydorn A., Schoolnik G.K. Molecular analysis of rugosity in a Vibrio cholerae O1 El Tor phase variant. Mol. Microbiol. 2004; 53(2): 497-515. https://doi.org/10.1111/j.1365-2958.2004.04154.x
25. Colwell R.R. Global climate and infectious disease: the cholera paradigm. Science. 1996; 274(5295): 2025-31. https://doi.org/10.1126/science.274.5295.2025
26. Colwell R.R., Epstein P.R., Gubler D., Maynard N., McMichael A.J., Patz J.A., et al. Climate change and human health. Sci-ence. 1998; 279(5353): 968-9. https://doi.org/10.1126/science.279.5353.963g
27. Chowdhury G.R., Bhadra R.K., Bag S., Pazhani G.P., Das B., Basu P., et al. Rugose atypical Vibrio cholerae O1 El Tor responsible for 2009 cholera outbreak in India. J. Med. Microbiol. 2016; 65(10): 1130-6. https://doi.org/10.1099/jmm.0.000344
28. Dalsgaard A., Forslund A., Mortensen H.F., Shimada T. Ribotypes of clinical non-O1 non-O139 strains in relation to O-serotypes. Epidemiol. Infect. 1998; 121(3): 535-45. https://doi.org/10.1017/s0950268898001654
29. Morris J.G., Sztein M.B., Rice E.W., Nataro J.P., Losonsky G.A., Panigrahi P., et al. Vibrio cholerae O1 can assume a chlorine-resistant rugose survival form that is virulent for hu-mans. J. Infect. Dis. 1996; 174(6): 1364-8. https://doi.org/10.1093/infdis/174.6.1364
30. Rice E.W., Johnson C.J., Clark R.M., Fox K.R., Reasoner D.J., Dunnigan M.E., et al. Vibrio cholerae O1 can assume a ’rugose’ survival form that resists killing by chlorine, yet retains viru-lence. Int. J. Environ. Health Res. 1993; 3(2): 89-98.
31. Wai S.N., Mizunoe Y, Takade A., Kawabata S., Yoshida S. Vibrio cholerae O1 strain TSI-4 produces the exopolysaccharide materials that determine colony morphology, stress resistance, and biofilm formation. Appl. Environ. Microbiol. 1998; 64(10): 3648-55. https://doi.org/10.1128/aem.64.10.3648-3655.1998
32. Ali A., Johnson J.A., Franco A.A., Metzger D.J., Connell T.D., Morris J.G., et al. Mutations in the extracellular protein secretion pathway genes (eps) interfere with rugose polysaccharide production in and motility of Vibrio cholera. Infect. Immun. 2000; 68(4): 1967-74. https://doi.org/10.1128/iai.68.4.1967-1974.2000
33. Islam M.S., Ahsan S., Khan S.I., Ahmed Q.S., Rashid M.H., Islam K.M.N., et al. Virulence properties of rough and smooth strains of Vibrio cholerae O1. Microbiol. Immunol. 2004; 48(4): 229-35. https://doi.org/10.1111/j.1348-0421.2004.tb03518.x
34. Brenner D.J., Krieg N.R., Staley J.T. Bergey's Manual of Systematic Bacteriology. New York, NY: Springer; 2004.
35. Knirel' Yu.A., Kochetkov N.K. Stroenie lipopolisakhari¬dov gramotritsatel'nykh bakterii. I. Obshchaya kharakteristika lipopolisakharidov i struktura lipida A (Obzor). Biokhimiya. 1993; 58(2): 166-81.
36. Knirel' Yu.A., Kochetkov N.K. Stroenie lipopolisakhari¬dov gramotritsatel'nykh bakterii. II. Struktura kora (Obzor). Biokhimiya. 1993; 58(2): 182-201.
37. Lobanov V.V., Sukhar' V.V. Osobennosti lipopolisakharida Vibrio cholerae. Zhurnal mikrobiologii, epidemiologii i immunobiologii. 2002; (2): 102-7.
38. Tkachenko V.V. Lipopolisakharidy kholernogo vibriona i nekotorykh bakterii. Zhurnal mikrobiologii, epidemiologii i immunobiologii. 1982; (9): 20-8.
39. Bezsmertnyi V.E., Ivanova S.M., Titov G.V., Mazrukho B.L., Smolikova L.M., Podosinnikova L.S. Kharakteristika kul'tur kholernykh vibrionov O1 i O139, izolirovannykh ot lyudei i iz ob\"ektov okruzhayushchei sredy na territorii Rossiiskoi Federatsii v 2002 godu. V kn.: Materialy problemnoi komissii «Kholera i patogennye dlya cheloveka vibri-ony». Vypusk 16. Rostov-na-Donu; 2003: 13-6.
40. Bezsmertnyi V.E., Ivanova S.M., Titov G.V., Podosinnikova L.S., Mazrukho B.L., Kudryakova T.A. i dr. Kharakteristika kul'tur kholernykh vibrionov O1 i O139, izolirovannykh iz ob\"ektov okruzhayushchei sredy na territorii Rossiiskoi Federatsii v 2003 godu. V kn.: Materialy problemnoi komissii «Kholera i patogennye dlya cheloveka vibriony». Vypusk 17. Rostov-na-Donu; 2004: 27-31.
41. Bezsmertnyi V.E., Podosinnikova L.S., Ivanova S.M., Titov G.V., Smolikova L.M., Mazrukho B.L. i dr. Kharakteristika kul'tur kholernykh vibrionov O1 i O139, izolirovannykh ot lyudei i iz ob\"ektov okruzhayushchei sredy na territorii Rossiiskoi Federatsii v 2006 godu. V kn.: Materialy problemnoi komissii «Kholera i patogennye dlya cheloveka vibriony». Vypusk 20. Rostov-na-Donu; 2007: 49-53.
42. Bezsmertnyi V.E., Ivanova S.M., Titov G.V., Lomov Yu.M., Telesmanich N.R., Kruglikov V.D. i dr. Informatsiya o biologicheskikh svoistvakh kholernykh vibrionov O1 serogruppy, izolirovannykh iz ob\"ektov okruzhayushchei sredy na territorii Rossiiskoi Federatsii v 2007 godu. V kn.: Materialy problemnoi komissii «Kholera i patogennye dlya cheloveka vibriony». Vypusk 21. Rostov-na-Donu; 2008: 52-5.
43. Bezsmertnyi V.E., Ivanova S.M., Titov G.V., Lomov Yu.M., Telesmanich N.R., Kruglikov V.D. i dr. Informatsiya o biologicheskikh svoistvakh kholernykh vibrionov O1 i O139 serogrupp, izolirovannykh iz ob\"ektov okruzhayushchei sredy na territorii Rossiiskoi Federatsii v 2008 godu. V kn.: Materialy problemnoi komissii «Kholera i patogennye dlya cheloveka vibriony». Vypusk 22. Rostov-na-Donu; 2009: 55-8.
44. Bezsmertnyi V.E., Ivanova S.M., Titov G.V., Lomov Yu.M., Telesmanich N.R., Kruglikov V.D. i dr. Informatsiya o biologicheskikh svoistvakh kholernykh vibrionov O1 serogruppy, izolirovannykh iz ob\"ektov okruzhayushchei sredy na territorii Rossiiskoi Federatsii v 2009 godu. V kn.: Materialy problemnoi komissii «Kholera i patogennye dlya cheloveka vibriony». Vypusk 23. Rostov-na-Donu; 2010: 106-9.
45. Ivanova S.M., Titov G.V., Bezsmertnyi V.E., Lomov Yu.M., Telesmanich N.R., Moskvitina E.A. i dr. Informatsiya o biologicheskikh svoistvakh kholernykh vibrionov O1 i O139 serogrupp, izolirovannykh ot lyudei i iz ob\"ektov okru-zhayushchei sredy na territorii Rossiiskoi Federatsii v 2010 godu. V kn.: Materialy problemnoi komissii «Kholera i patogennye dlya cheloveka vibriony». Vypusk 24. Rostov-na-Donu; 2011: 62-6.
46. Ivanova S.M., Titov G.V., Bezsmertnyi V.E., Mazrukho A.B., Telesmanich N.R., Kruglikov V.D. i dr. Informatsiya o biologicheskikh svoistvakh kholernykh vibrionov O1 serogruppy, izolirovannykh iz ob\"ektov okruzhayushchei sredy i ot lyudei na territorii Rossiiskoi Federatsii v 2012 godu. V kn.: Materialy problemnoi komissii «Kholera i patogennye dlya cheloveka vibriony». Vypusk 26. Rostov-na-Donu; 2013: 21-5.
47. Ivanova S.M., Titov G.V., Bezsmertnyi V.E., Kruglikov V.D., Moskvitina E.A., Titova S.V. i dr. Informatsiya o biologicheskikh svoistvakh kholernykh vibrionov O1serogruppy, izolirovannykh iz ob\"ektov okruzhayushchei sredy na territorii Rossiiskoi Federatsii v 2013 godu. V kn.: Materialy problemnoi komissii «Kholera i patogennye dlya cheloveka vibriony». Vypusk 27. Rostov-na-Donu; 2014: 59-64.
48. Ivanova S.M., Titov G.V., Bezsmertnyi V.E., Titova S.V., Kruglikov V.D., Moskvitina E.A. i dr. Informatsiya o biologicheskikh svoistvakh kholernykh vibrionov O1 serogruppy, izolirovannykh, iz ob\"ektov okruzhayushchei sredy i ot lyudei na territorii Rossiiskoi Federatsii v 2014 godu. V kn.: Materialy problemnoi komissii «Kholera i patogennye dlya cheloveka vibriony». Vypusk 28. Rostov-na-Donu; 2015: 67-70.
49. Ivanova S.M., Titov G.V., Ivannikov V.V., Bezsmertnyi V.E., Titova S.V., Kruglikov V.D. i dr. Informatsiya o biologicheskikh svoistvakh kholernykh vibrionov O1 sero-gruppy, izolirovannykh iz ob\"ektov okruzhayushchei sredy na territorii Rossiiskoi Federatsii v 2015 godu. V kn.: Materialy problemnoi komissii «Kholera i patogennye dlya cheloveka vibriony». Vypusk 29. Rostov-na-Donu; 2016: 41-5.
50. Ivanova S.M., Ivannikov V.V., Miskinova T.A., Titova S.V., Kruglikov V.D., Chemisova O.S. i dr. Informatsiya o biologicheskikh svoistvakh kholernykh vibrionov O1 sero-gruppy, izolirovannykh iz ob\"ektov okruzhayushchei sredy na territorii Rossiiskoi Federatsii v 2016 godu. V kn.: Materialy problemnoi komissii «Kholera i patogennye dlya cheloveka vibriony». Vypusk 30. Rostov-na-Donu; 2017: 54-7.
51. Ivanova S.M., Ivannikov V.V., Miskinova T.A., Lopatin A.A, Titova S.V., Kruglikov V.D. i dr. Informatsiya o biologicheskikh svoistvakh kholernykh vibrionov O1 sero-gruppy, izolirovannykh iz ob\"ektov okruzhayushchei sredy na territorii Rossiiskoi Federatsii v 2017 godu. V kn.: Materialy problemnoi komissii «Kholera i patogennye dlya cheloveka vibriony». Vypusk 31. Rostov-na-Donu; 2018: 48-51.
52. Kyuregyan A.A., Ivanova S.M., Mazrukho B.L., Smolikova L.M., Kudryakova T.A., Titov G.V. i dr. Kharakteristika kul'tur kholernykh vibrionov O1 i O139, izolirovannykh ot lyudei i iz ob\"ektov okruzhayushchei sredy na territorii Rossiiskoi Federatsii v 2000 godu. V kn.: Materialy problemnoi komissii «Kholera i patogennye dlya cheloveka vi-briony». Vypusk 14. Rostov-na-Donu; 2001: 26-30.
53. Kyuregyan A.A., Ivanova S.M., Mazrukho B.L., Smoliko¬va L.M., Kudryakova T.A., Titov G.V. i dr. Kharakteristika kul'tur kholernykh vibrionov O1 i O139, izolirovannykh ot lyudei i iz ob\"ektov okruzhayushchei sredy na territorii Rossiiskoi Federatsii v 2001 godu. V kn.: Materialy problemnoi komissii «Kholera i patogennye dlya cheloveka vi-briony». Vypusk 15. Rostov-na-Donu; 2002: 34-9.
54. Podosinnikova L.S., Voronezhskaya L.G., Lobanova L.N. O tsirkulyatsii kholernykh vibrionov na territorii SSSR v 1987-1991 g. V kn.: Materialy Rossiiskoi nauchnoi konferentsii «Kholera. Voprosy epidemiologii, mikrobiologii i laboratornoi diagnostiki». Rostov-na-Donu; 1992: 67-71.
55. Bochalgin N.O., Mironova L.V., Khunkheeva Zh.Yu., Solodskaya NAUChNYI SOTRUDNIK, Allenov A.V., Balakhonov S.V. Allel'nyi polimorfizm genov «domashnego khozyaistva» R-variantov Vibrio cholerae, vydelennykh v Primorskom krae v 2016 g. Bakteriologiya. 2017; 2(3): 52.
56. Bochalgin N.O. Filogeneticheskii analiz shtammov Vibrio cholerae, vydelennykh iz ob\"ektov okruzhayushchei sredy v Sibiri i na Dal'nem Vostoke. V kn.: Materialy IXVserossiiskoi nauchno-prakticheskoi konferentsii molodykh uchenykh i spetsialistov Rospotrebnadzora «Sovremennye problemy epidemiologii, mikrobiologii i gigieny». Irkutsk; 2017: 27-8.
57. Bochalgin N.O. Polnogenomnoe mul'tilokusnoe sikvens-tipirovanie v izuchenii geneticheskogo raznoobraziya i filogenii Vibrio cholerae. V kn.: Materialy XI Vserossiiskoi nauchno-prakticheskoi konferentsii molodykh uchenykh i spetsialistov Rospotrebnadzora «Sovremennye problemy epidemiologii, mikrobiologii i gigieny». Ufa; 2019: 201-6.
58. Kruglikov V.D., Levchenko D.A., Titova S.V., Moskvitina E.A., Arkhangel'skaya I.V., Gaevskaya N.E. i dr. Kholernye vibriony v vodoemakh Rossiiskoi Federatsii. Gigiena i sanitariya. 2019; 98(4): 393-9. https://doi.org/10.18821/0016-9900-2019-98-4-393-399
59. Levchenko D.A., Kruglikov V.D., Arkhangel'skaya I.V., Ezhova M.I., Moskvitina E.A., Titova S.V. Analiz rezul'tatov monitoringa kholernykh vibrionov v ob\"ektakh okruzhayushchei sredy na administrativnykh territoriyakh Rossii s pomoshch'yu GIS «Kholera 1989-2014». Problemy osobo opasnykh infektsii. 2017; (4): 99-102. https://doi.org/10.21055/0370-1069-2017-99-102
60. Moskvitina E.A., Yanovich E.G., Kruglikov V.D., Titova S.V., Kurilenko M.P., Pichurina N.L. i dr. Prognoz po kholere na 2019 g. na osnovanii analiza epidemiologicheskoi obstanovki v mire, SNG i Rossii v 2009-2018 gg. Problemy osobo opasnykh infektsii. 2019; (1): 64-73. https://doi.org/10.21055/0370-1069-2019-1-64-73
61. Borroto R.G. Ecology of Vibrio cholerae serogroup O1 in aquatic environments. Rev. Panam. Salud Publica. 1997; 1(1): 3-8. https://doi.org/10.1590/s1020-49891997000100002 (in Spanish)
62. Mekalanos J.J., Rubin E.J., Walder M.K. Cholera: molecular basis for emergence and pathogenesis. FEMS Immunol. Med. Microbiol. 1997; 18(4): 241-8. https://doi.org/10.1111/j.1574-695x.1997.tb01052.x
