Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2020; 97: 83-90
Современные представления о механизмах взаимодействия биопленки и факторов клеточного иммунитета
Шлепотина Н. М., Пешикова М. В., Колесников О. Л., Шишкова Ю. С.
https://doi.org/10.36233/0372-9311-2020-97-1-83-90Аннотация
Особенности клеточного иммунного ответа при наличии микробной биопленки достаточно хорошо описаны в литературе. Благодаря многочисленным исследованиям удалось установить ряд закономерностей: зрелые биопленки лучше защищены от иммунных факторов, эффективность противобиопленочных стратегий зависит от видовой принадлежности микроорганизмов, образующих биопленку, и, соответственно, от состава биополимерного матрикса. Так, Pseudomonas aeruginosa может вырабатывать рамнолипиды, а также образовывать альгинат, что оказывает значительное негативное воздействие на функции иммунокомпетентных клеток. Многие из защитных реакций, выработанных иммунной системой и закрепившихся эволюционно, бактерии биопленок стали способны обращать в свою пользу, применяя их для роста и развития микробного консорциума.
Список литературы
1. Nusbaum A.G., Kirsner R.S., Charles C.A. Biofilms in dermatology. Skin Therapy Lett. 2012; 17(7): 1-5.
2. Wolcott R., Dowd S. The role of biofilms: are we hitting the right target? Plast. Reconstr. Surg. 2011; 127(Suppl. 1): 28S-35S. DOI: http://doi.org/10.1097/PRS.0b013e3181fca244
3. Маянский А.Н., Чеботарь И.В., Лазарева А.В., Маянский Н.А. Пневмококковые биопленки. Молекулярная генетика, микробиология и вирусология. 2015; 33(3): 16-22.
4. Чеботарь И.В. Механизмы антибиопленочного иммунитета. Вестник Российской академии медицинских наук. 2012; 67(12): 22-9.
5. Окулич В.К., Плотников Ф.В., Кабанова А.А. Роль микробных биопленок в патогенезе инфекционных процессов на современном этапе. Иммунопатология, аллергология, инфектология. 2012; (4): 70-82.
6. Whiteley M., Bangera M.G., Bumgarner R.E., Parsek M.R., Teitzel G.M., Lory S., et al. Gene expression in Pseudomonas aeruginosa biofilms. Nature. 2001; 413(6858): 860-4. DOI: http://doi.org/10.1038/35101627
7. Мележик И.А., Яворская Н.В., Шепелевич В.В., Кокозей В.Н. Роль биопленок Pseudomonas aeruginosa в развитии эндогенных инфекций. Бюллетень Оренбургского научного центра УрО РАН. 2013; (3): 1-28.
8. Шишкова Ю.С., Долгушин И.И., Колесников О.Л., Липская А.Д. Функциональный статус нейтрофилов при взаимодействии с микроорганизмами с разной степенью биопленкообразования, выделенными из ротовой полости лиц, использующих съемные стоматологические ортопедические конструкции. Российский иммунологический журнал. 2016; 10(3): 370-2.
9. Шлепотина Н.М., Колесников О.Л., Плоткин Л.Л. Микробный пейзаж у пациентов с гнойно-некротическими формами синдрома диабетической стопы. Российский иммунологический журнал. 2015; 9(2-1): 710-2.
10. Пешикова М.В., Долгушин И.И., Русанова Н.Н. Etiology and structure of infectious complications of cytostatic therapy in children with acute lymphoblastic leukemia and non-B-cell non-Hodgkin lymphomas. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2002; (1): 70-1.
11. Долгушин И.И., Андреева Ю.С., Мезенцева Е.А., Савочкина А.Ю., Плеханова Е.В., Свиридов М.А. и др. Нейтрофилы регулируют формирование микробиоценоза слизистых оболочек. Медицинская иммунология. 2006; 8(2-3): 135-6.
12. Чеботарь И.В., Кончакова Е.Д., Бугрова М.Л. Везикулярные структуры в системе «нейтрофил-биопленка Staphylococcus aureus». Иммунология. 2013; 34(1): 35-9.
13. Brinkmann V., Zychlinsky A. Neutrophil extracellular traps: is immunity the second function of chromatin? J. Cell. Biol. 2012; 198(5): 773-83. DOI: http://doi.org/10.1083/jcb.201203170
14. Günther F., Wabnitz G.H., Stroh P., Prior B., Obst U., Samstag Y., et al. Host defence against Staphylococcus aureus biofilms infection: phagocytosis of biofilms by polymorphonuclear neutrophils (PMN). Mol. Immunol. 2009; 46(8-9): 1805-13. DOI: http://doi.org/10.1016/j.molimm.2009.01.020
15. Bjarnsholt T., Kirketerp-Moller K., Jensen P.O., Madsen K.G., Phipps R., Krogfelt K., et al. Why chronic wounds will not heal: a novel hypothesis. Wound Repair. Regen. 2008; 16(1): 2-10. DOI: http://doi.org/10.1111/j.1524-475X.2007.00283.x
16. Gasser O., Hess C., Miot S., Deon C., Sanchez J.C., Schifferli J.A. Characterization and properties of ectosomes released by human polymorphonuclear neutrophils. Exp. Cell Res. 2003; 285(2): 243-57. DOI: http://doi.org/10.1016/s0014-4827(03)00055-7
17. Hess C., Sadallah S., Hefti A., Landmann R., Schifferli J.A. Ectosomes released by human neutrophils are specialized functional units. J. Immunol. 1999; 163(8): 4564-73.
18. Dapunt U., Hänsch G.M., Arciola C.R. Innate immune response in implant-associated infections: neutrophils against biofilms. Materials (Basel). 2016; 9(5): E387. DOI: http://doi.org/10.3390/ma9050387
19. Berends E.T., Horswill A.R., Haste N.M., Monestier M., Nizet V., von Köckritz-Blickwede M. Nuclease expression by Staphylococcus aureus facilitates escape from neutrophil extracellular traps. J. Innate Immun. 2010; 2(6): 576-86. DOI: http://doi.org/10.1159/000319909
20. Bhattacharya M., Berends E.T.M., Chan R., Schwab E., Roy S., Sen C.K., et al. Staphylococcus aureus biofilms release leukocidins to elicit extracellular trap formation and evade neutrophil-mediated killing. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2018; 115(28): 7416-21. DOI: http://doi.org/10.1073/pnas.1721949115
21. Hong W., Juneau R.A., Pang B., Swords W.E. Survival of bacterial biofilms within neutrophil extracellular traps promotes nontypeable Haemophilus influenzae persistence in the chinchilla model for otitis media. J. Innate Immun. 2009; 1(3): 215-24. DOI: http://doi.org/10.1159/000205937
22. Kernien J.F., Johnson C.J., Nett J.E. Conserved inhibition of neutrophil extracellular trap release by clinical Candida albicans biofilms. J. Fungi (Basel). 2017; 3(3): 49. DOI: http://doi.org/10.3390/jof3030049
23. Meyle E., Stroh P., Gunther F., Hoppy-Tichy T., Wagner C., Hänschet G.M. Destruction of bacterial biofilms by polymorphonuclear neutrophils: relative contribution of phagocytosis, DNA release, and degranulation. Int. J. Artif. Organs. 2010; 33(9): 608-20. DOI: http://doi.org/10.1177/039139881003300906
24. Guenther F., Stroh P., Wagner C., Obst U., Hänsch G.M. Phagocytosis of staphylococci biofilms by polymorphonuclear neutrophils: S. aureus and S. epidermidis differ with regard to their susceptibility towards the host defense. Int. J. Artif. Organs. 2009; 32(9): 565-73. DOI: http://doi.org/10.1177/039139880903200905
25. Hänsch G.M. Host defence against bacterial biofilms: «Mission impossible»? ISRN Immunol. 2012; 2012: 853123. DOI: http://doi.org/10.5402/2012/853123
26. Roilides E., Simitsopoulou M., Katragkou A., Walsh T.J. How biofilms evade host defenses. Microbiol. Spectr. 2015; 3(3): 1-10. DOI: http://doi.org/10.1128/microbiolspec.MB-0012-2014
27. Jensen E.T., Kharazmi A., Lam K., Costerton J.W., Høiby N. Human polymorphonuclear leukocyte response to Pseudomonas aeruginosa grown in biofilms. Infect. Immun. 1990; 58(7): 2383-5.
28. Mathee K., Ciofu O., Sternberg C., Lindum P.W., Campbell J.I.A., Jensen P., et al. Mucoid conversion of Pseudomonas aeruginosa by hydrogen peroxide: a mechanism for virulence activation in the cystic fibrosis lung. Microbiology. 1999; 145(Pt. 6): 1349-57. DOI: http://doi.org/10.1099/13500872-145-6-1349
29. Wozniak D.J., Wyckoff T.J., Starkey M., Keyser R., Azadi P., O’Toole G.A., et al. Alginate is not a significant component of the extracellular polysaccharide matrix of PA14 and PAO1 Pseudomonas aeruginosa biofilms. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2003; 100(13): 7907-12. DOI: http://doi.org/10.1073/pnas.1231792100
30. Tormo M.A., Martí M., Valle J., Manna A.C., Cheung A.L., Lasa I., et al. SarA is an essential positive regulator of Stap hylo coccus epidermidis biofilm development. J. Bacteriol. 2005; 187(7): 2348-56. DOI: http://doi.org/10.1128/JB.187.7.2348-2356.2005
31. Плюта В.А., Андреенко Ю.В., Кузнецов А.Е., Хмель И.А. Образование биопленок Pseudomonas aeruginosa РАО1 в присутствии перекиси водорода; влияние гена aiiA. Молекулярная генетика, микробиология и вирусология. 2013; (4): 10-4.
32. Walker T.S., Tomlin K.L., Worthen G.S., Poch K.R., Lieber J.G., Saavedra M.T., et al. Enhanced Pseudomonas aeruginosa biofilm development mediated by human neutrophils. Infect. Immun. 2005; 73(6): 3693-701. DOI: http://doi.org/10.1128/IAI.73.6.3693-3701.2005
33. Matsukawa M., Greenberg E.P. Putative exopolysaccharide synthesis genes influence Pseudomonas aeruginosa biofilm development. J. Bacteriol. 2004; 186(14): 4449-56. DOI: http://doi.org/10.1128/JB.186.14.4449-4456.2004
34. Overhage J., Campisano A., Bains M., Torfs E.C., Rehm B.H., Hancock R.E. Human host defense peptide LL-37 prevents bacterial biofilm formation. Infect. Immun. 2008; 76(9): 4176-82. DOI: http://doi.org/10.1128/IAI.00318-08
35. Singh P.K., Parsek M.R., Greenberg E.P., Welsh M.J. A component of innate immunity prevents bacterial biofilm development. Nature. 2002; 417(6888): 552-5. DOI: http://doi.org/10.1038/417552a
36. Psaltis A.J., Wormald P.J., Ha K.R., Tan L.W. Reduced levels of lactoferrin in biofilm-associated chronic rhinosinusitis. Laryngoscope. 2008; 118(5): 895-901. DOI: http://doi.org/10.1097/MLG.0b013e31816381d4
37. Schmidtchen A., Frick I.M., Andersson E., Tapper H., Björck L. Proteinases of common pathogenic bacteria degrade and inactivate the antibacterial peptide LL-37. Mol. Microbiol. 2002; 46(1): 157-68. DOI: http://doi.org/10.1046/j.1365-2958.2002.03146.x
38. Geraghty P., Rogan M.P., Greene C.M., Boxio R.M., Poiriert T., O’Mahony M., et al. Neutrophil elastase up-regulates cathepsin B and matrix metalloprotease-2 expression. J. Immunol. 2007; 178(9): 5871-8. DOI: http://doi.org/10.4049/jimmunol.178.9.5871
39. Rogan M.P., Taggart C.C., Greene C.M., Murphy P.G., O’Neill S.J., McElvaney N.G. Loss of microbial activity and increased formation of biofilm due to decreased lactoferrin activity in patients with cystic fibrosis. J. Infect. Dis. 2004; 190(7): 1245-53. DOI: http://doi.org/10.1086/423821
40. Hanke M.L., Kielian T. Deciphering mechanisms of stap hy lococcal biofilm evasion of host immunity. Front. Cell. Infect. Microbiol. 2012; 2: 62. DOI: http://doi.org/10.3389/fcimb.2012.00062
41. Thurlow L.R., Hanke M.L., Fritz T., Angle A., Aldrich A., Williams S.H., et al. Staphylococcus aureus biofilms prevent macrophage phagocytosis and attenuate inflammation in vivo. J. Immunol. 2011; 186(11): 6585-96. DOI: http://doi.org/10.4049/jimmunol.1002794
42. Монастырская Е.А., Лямина С.В., Малышев И.Ю. М1 и М2 фенотипы активированных макрофагов и их роль в иммунном ответе и патологии. Патогенез. 2008; 6(4): 31-9.
43. Daw K., Baghdayan A.S., Awasthi S., Shankar N. Biofilm and planktonic Enterococcus faecalis elicit different responses from host phagocytes in vitro. FEMS Immunol. Med. Microbiol. 2012; 65(2): 270-82. DOI: http://doi.org/10.1111/j.1574-695X.2012.00944.x
44. Fredheim E.G., Granlso H.N., Flaegtad T., Figenschau Y., Rohde H., Sadovskaya I., et al. Staphylococcus epidermidis polysaccharide intercellular adhesin activates complement. FEMS Immunol. Med. Microbiol. 2011; 63(2): 269-80. DOI: http://doi.org/10.1111/j.1574-695X.2011.00854.x
45. Leid J.G., Willson C.J., Shirtliff M., Hassett D.J., Parsek M.R., Jeffers A.K. The exopolysaccharide alginate protects Pseudomonas aeruginosa biofilm bacteria from IFN-gamma-mediated macrophage killing. J. Immunol. 2006; 175(11): 7512-8. DOI: http://doi.org/10.4049/jimmunol.175.11.7512
46. Alhede M., Bjarnsholt T., Givskov M., Alhede M. Pseudomonas aeruginosa biofilms: mechanisms of immune evasion. Adv. Appl. Microbiol. 2014; 86: 1-40. DOI: http://doi.org/10.1016/B978-0-12-800262-9.00001-9
47. Jensen P.O., Bjarnsholt T., Phipps R., Rasmussen T.B., Calum H., Christoffersen L., et al. Rapid necrotic killing of polymorphonuclear leukocytes is caused by quorum-sensing-controlled production of rhamnolipid by Pseudomonas aerug inosa. Microbiology. 2007; 153(Pt. 5): 1329-38. DOI: http://doi.org/10.1099/mic.0.2006/003863-0
48. Van Gennip M., Christensen L.D., Alhede M., Phipps R., Jensen P.Ø., Christophersen L., et al. Inactivation of the rhIA gene in Pseudomonas aeruginosa prevents rhamnolipid production, disabling the protection against polymorphonuclear leukocytes. APMIS. 2009; 117(7): 537-46. DOI: http://doi.org/10.1111/j.1600-0463.2009.02466.x
49. Alhede M., Bjarnsholt T., Jensen P.O., Phipps R.K., Moser C., Christophersen L., et al. Pseudomonas aeruginosa recognizes and responds aggressively to the presence of polymorphonuclear leukocytes. Microbiology. 2009; 155(Pt. 11): 3500-8. DOI: http://doi.org/10.1099/mic.0.031443-0
50. Meduri G.U., Kanangat S., Stefan J., Tolley E., Schaberg D. Cytokines IL-1β, IL-6, and TNF-α enhance in vitro growth of bacteria. Am. J. Resp. Crit. Care Med. 1999; 160(3): 961-7. DOI: http://doi.org/10.1164/ajrccm.160.3.9807080
51. Jensen E.T., Kharazmi A., Hoiby N., Costerton J.W. Some bacterial parameters influencing the neutrophil oxidative burst response to Pseudomonas aeruginosa biofilms. APMIS. 1992; 100(8): 727-33.
52. Ярец Ю.И. Хроническая раневая инфекция: современные представления и диагностические подходы. Здравоохранение (Минск). 2016; (7): 39-50.
53. Mengi S., Vohra P., Sawhney N., Singh V.A. Biofilms: a diagnostic challenge in persistent infections. Int. J. Res. Med. Health Sci. 2013; 2(3): 1-9.
54. Афиногенова А.Г., Даровская Е.Н. Микробные биопленки ран: состояние вопроса. Травматология и ортопедия России. 2011; 17(3): 119-25.
Journal of microbiology, epidemiology and immunobiology. 2020; 97: 83-90
Modern Conceptions about the Mechanisms of Interaction Between Biofilm and Cellular Immunity Factors
Shlepotina N. M., Peshikova M. V., Kolesnikov O. L., Shishkova Yu. S.
https://doi.org/10.36233/0372-9311-2020-97-1-83-90Abstract
Features of the cellular immune response in the presence of a microbial biofilm are well described in the literature. Based on numerous studies, it became possible to establish a number of patterns: mature biofilms are better protected from immune factors, the effectiveness of antibiofilm strategies depends on species of the microorganisms, forming the biofilm, and, accordingly, on the composition of the biopolymer matrix. For example, rhamnolipids and alginate of Pseudomonas aeruginosa exert a significant negative effect on the function of immunocompetent cells. The bacteria of biofilms became able to turn to their advantage many of the protective reactions developed by the immune system and fixed evolutionarily, applying them for the growth and development of the microbial consortium.
References
1. Nusbaum A.G., Kirsner R.S., Charles C.A. Biofilms in dermatology. Skin Therapy Lett. 2012; 17(7): 1-5.
2. Wolcott R., Dowd S. The role of biofilms: are we hitting the right target? Plast. Reconstr. Surg. 2011; 127(Suppl. 1): 28S-35S. DOI: http://doi.org/10.1097/PRS.0b013e3181fca244
3. Mayanskii A.N., Chebotar' I.V., Lazareva A.V., Mayanskii N.A. Pnevmokokkovye bioplenki. Molekulyarnaya genetika, mikrobiologiya i virusologiya. 2015; 33(3): 16-22.
4. Chebotar' I.V. Mekhanizmy antibioplenochnogo immuniteta. Vestnik Rossiiskoi akademii meditsinskikh nauk. 2012; 67(12): 22-9.
5. Okulich V.K., Plotnikov F.V., Kabanova A.A. Rol' mikrobnykh bioplenok v patogeneze infektsionnykh protsessov na sovremennom etape. Immunopatologiya, allergologiya, infektologiya. 2012; (4): 70-82.
6. Whiteley M., Bangera M.G., Bumgarner R.E., Parsek M.R., Teitzel G.M., Lory S., et al. Gene expression in Pseudomonas aeruginosa biofilms. Nature. 2001; 413(6858): 860-4. DOI: http://doi.org/10.1038/35101627
7. Melezhik I.A., Yavorskaya N.V., Shepelevich V.V., Kokozei V.N. Rol' bioplenok Pseudomonas aeruginosa v razvitii endogennykh infektsii. Byulleten' Orenburgskogo nauchnogo tsentra UrO RAN. 2013; (3): 1-28.
8. Shishkova Yu.S., Dolgushin I.I., Kolesnikov O.L., Lipskaya A.D. Funktsional'nyi status neitrofilov pri vzaimodeistvii s mikroorganizmami s raznoi stepen'yu bioplenkoobrazovaniya, vydelennymi iz rotovoi polosti lits, ispol'zuyushchikh s\"emnye stomatologicheskie ortopedicheskie konstruktsii. Rossiiskii immunologicheskii zhurnal. 2016; 10(3): 370-2.
9. Shlepotina N.M., Kolesnikov O.L., Plotkin L.L. Mikrobnyi peizazh u patsientov s gnoino-nekroticheskimi formami sindroma diabeticheskoi stopy. Rossiiskii immunologicheskii zhurnal. 2015; 9(2-1): 710-2.
10. Peshikova M.V., Dolgushin I.I., Rusanova N.N. Etiology and structure of infectious complications of cytostatic therapy in children with acute lymphoblastic leukemia and non-B-cell non-Hodgkin lymphomas. Zhurnal mikrobiologii, epidemiologii i immunobiologii. 2002; (1): 70-1.
11. Dolgushin I.I., Andreeva Yu.S., Mezentseva E.A., Savochkina A.Yu., Plekhanova E.V., Sviridov M.A. i dr. Neitrofily reguliruyut formirovanie mikrobiotsenoza slizistykh obolochek. Meditsinskaya immunologiya. 2006; 8(2-3): 135-6.
12. Chebotar' I.V., Konchakova E.D., Bugrova M.L. Vezikulyarnye struktury v sisteme «neitrofil-bioplenka Staphylococcus aureus». Immunologiya. 2013; 34(1): 35-9.
13. Brinkmann V., Zychlinsky A. Neutrophil extracellular traps: is immunity the second function of chromatin? J. Cell. Biol. 2012; 198(5): 773-83. DOI: http://doi.org/10.1083/jcb.201203170
14. Günther F., Wabnitz G.H., Stroh P., Prior B., Obst U., Samstag Y., et al. Host defence against Staphylococcus aureus biofilms infection: phagocytosis of biofilms by polymorphonuclear neutrophils (PMN). Mol. Immunol. 2009; 46(8-9): 1805-13. DOI: http://doi.org/10.1016/j.molimm.2009.01.020
15. Bjarnsholt T., Kirketerp-Moller K., Jensen P.O., Madsen K.G., Phipps R., Krogfelt K., et al. Why chronic wounds will not heal: a novel hypothesis. Wound Repair. Regen. 2008; 16(1): 2-10. DOI: http://doi.org/10.1111/j.1524-475X.2007.00283.x
16. Gasser O., Hess C., Miot S., Deon C., Sanchez J.C., Schifferli J.A. Characterization and properties of ectosomes released by human polymorphonuclear neutrophils. Exp. Cell Res. 2003; 285(2): 243-57. DOI: http://doi.org/10.1016/s0014-4827(03)00055-7
17. Hess C., Sadallah S., Hefti A., Landmann R., Schifferli J.A. Ectosomes released by human neutrophils are specialized functional units. J. Immunol. 1999; 163(8): 4564-73.
18. Dapunt U., Hänsch G.M., Arciola C.R. Innate immune response in implant-associated infections: neutrophils against biofilms. Materials (Basel). 2016; 9(5): E387. DOI: http://doi.org/10.3390/ma9050387
19. Berends E.T., Horswill A.R., Haste N.M., Monestier M., Nizet V., von Köckritz-Blickwede M. Nuclease expression by Staphylococcus aureus facilitates escape from neutrophil extracellular traps. J. Innate Immun. 2010; 2(6): 576-86. DOI: http://doi.org/10.1159/000319909
20. Bhattacharya M., Berends E.T.M., Chan R., Schwab E., Roy S., Sen C.K., et al. Staphylococcus aureus biofilms release leukocidins to elicit extracellular trap formation and evade neutrophil-mediated killing. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2018; 115(28): 7416-21. DOI: http://doi.org/10.1073/pnas.1721949115
21. Hong W., Juneau R.A., Pang B., Swords W.E. Survival of bacterial biofilms within neutrophil extracellular traps promotes nontypeable Haemophilus influenzae persistence in the chinchilla model for otitis media. J. Innate Immun. 2009; 1(3): 215-24. DOI: http://doi.org/10.1159/000205937
22. Kernien J.F., Johnson C.J., Nett J.E. Conserved inhibition of neutrophil extracellular trap release by clinical Candida albicans biofilms. J. Fungi (Basel). 2017; 3(3): 49. DOI: http://doi.org/10.3390/jof3030049
23. Meyle E., Stroh P., Gunther F., Hoppy-Tichy T., Wagner C., Hänschet G.M. Destruction of bacterial biofilms by polymorphonuclear neutrophils: relative contribution of phagocytosis, DNA release, and degranulation. Int. J. Artif. Organs. 2010; 33(9): 608-20. DOI: http://doi.org/10.1177/039139881003300906
24. Guenther F., Stroh P., Wagner C., Obst U., Hänsch G.M. Phagocytosis of staphylococci biofilms by polymorphonuclear neutrophils: S. aureus and S. epidermidis differ with regard to their susceptibility towards the host defense. Int. J. Artif. Organs. 2009; 32(9): 565-73. DOI: http://doi.org/10.1177/039139880903200905
25. Hänsch G.M. Host defence against bacterial biofilms: «Mission impossible»? ISRN Immunol. 2012; 2012: 853123. DOI: http://doi.org/10.5402/2012/853123
26. Roilides E., Simitsopoulou M., Katragkou A., Walsh T.J. How biofilms evade host defenses. Microbiol. Spectr. 2015; 3(3): 1-10. DOI: http://doi.org/10.1128/microbiolspec.MB-0012-2014
27. Jensen E.T., Kharazmi A., Lam K., Costerton J.W., Høiby N. Human polymorphonuclear leukocyte response to Pseudomonas aeruginosa grown in biofilms. Infect. Immun. 1990; 58(7): 2383-5.
28. Mathee K., Ciofu O., Sternberg C., Lindum P.W., Campbell J.I.A., Jensen P., et al. Mucoid conversion of Pseudomonas aeruginosa by hydrogen peroxide: a mechanism for virulence activation in the cystic fibrosis lung. Microbiology. 1999; 145(Pt. 6): 1349-57. DOI: http://doi.org/10.1099/13500872-145-6-1349
29. Wozniak D.J., Wyckoff T.J., Starkey M., Keyser R., Azadi P., O’Toole G.A., et al. Alginate is not a significant component of the extracellular polysaccharide matrix of PA14 and PAO1 Pseudomonas aeruginosa biofilms. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2003; 100(13): 7907-12. DOI: http://doi.org/10.1073/pnas.1231792100
30. Tormo M.A., Martí M., Valle J., Manna A.C., Cheung A.L., Lasa I., et al. SarA is an essential positive regulator of Stap hylo coccus epidermidis biofilm development. J. Bacteriol. 2005; 187(7): 2348-56. DOI: http://doi.org/10.1128/JB.187.7.2348-2356.2005
31. Plyuta V.A., Andreenko Yu.V., Kuznetsov A.E., Khmel' I.A. Obrazovanie bioplenok Pseudomonas aeruginosa RAO1 v prisutstvii perekisi vodoroda; vliyanie gena aiiA. Molekulyarnaya genetika, mikrobiologiya i virusologiya. 2013; (4): 10-4.
32. Walker T.S., Tomlin K.L., Worthen G.S., Poch K.R., Lieber J.G., Saavedra M.T., et al. Enhanced Pseudomonas aeruginosa biofilm development mediated by human neutrophils. Infect. Immun. 2005; 73(6): 3693-701. DOI: http://doi.org/10.1128/IAI.73.6.3693-3701.2005
33. Matsukawa M., Greenberg E.P. Putative exopolysaccharide synthesis genes influence Pseudomonas aeruginosa biofilm development. J. Bacteriol. 2004; 186(14): 4449-56. DOI: http://doi.org/10.1128/JB.186.14.4449-4456.2004
34. Overhage J., Campisano A., Bains M., Torfs E.C., Rehm B.H., Hancock R.E. Human host defense peptide LL-37 prevents bacterial biofilm formation. Infect. Immun. 2008; 76(9): 4176-82. DOI: http://doi.org/10.1128/IAI.00318-08
35. Singh P.K., Parsek M.R., Greenberg E.P., Welsh M.J. A component of innate immunity prevents bacterial biofilm development. Nature. 2002; 417(6888): 552-5. DOI: http://doi.org/10.1038/417552a
36. Psaltis A.J., Wormald P.J., Ha K.R., Tan L.W. Reduced levels of lactoferrin in biofilm-associated chronic rhinosinusitis. Laryngoscope. 2008; 118(5): 895-901. DOI: http://doi.org/10.1097/MLG.0b013e31816381d4
37. Schmidtchen A., Frick I.M., Andersson E., Tapper H., Björck L. Proteinases of common pathogenic bacteria degrade and inactivate the antibacterial peptide LL-37. Mol. Microbiol. 2002; 46(1): 157-68. DOI: http://doi.org/10.1046/j.1365-2958.2002.03146.x
38. Geraghty P., Rogan M.P., Greene C.M., Boxio R.M., Poiriert T., O’Mahony M., et al. Neutrophil elastase up-regulates cathepsin B and matrix metalloprotease-2 expression. J. Immunol. 2007; 178(9): 5871-8. DOI: http://doi.org/10.4049/jimmunol.178.9.5871
39. Rogan M.P., Taggart C.C., Greene C.M., Murphy P.G., O’Neill S.J., McElvaney N.G. Loss of microbial activity and increased formation of biofilm due to decreased lactoferrin activity in patients with cystic fibrosis. J. Infect. Dis. 2004; 190(7): 1245-53. DOI: http://doi.org/10.1086/423821
40. Hanke M.L., Kielian T. Deciphering mechanisms of stap hy lococcal biofilm evasion of host immunity. Front. Cell. Infect. Microbiol. 2012; 2: 62. DOI: http://doi.org/10.3389/fcimb.2012.00062
41. Thurlow L.R., Hanke M.L., Fritz T., Angle A., Aldrich A., Williams S.H., et al. Staphylococcus aureus biofilms prevent macrophage phagocytosis and attenuate inflammation in vivo. J. Immunol. 2011; 186(11): 6585-96. DOI: http://doi.org/10.4049/jimmunol.1002794
42. Monastyrskaya E.A., Lyamina S.V., Malyshev I.Yu. M1 i M2 fenotipy aktivirovannykh makrofagov i ikh rol' v immunnom otvete i patologii. Patogenez. 2008; 6(4): 31-9.
43. Daw K., Baghdayan A.S., Awasthi S., Shankar N. Biofilm and planktonic Enterococcus faecalis elicit different responses from host phagocytes in vitro. FEMS Immunol. Med. Microbiol. 2012; 65(2): 270-82. DOI: http://doi.org/10.1111/j.1574-695X.2012.00944.x
44. Fredheim E.G., Granlso H.N., Flaegtad T., Figenschau Y., Rohde H., Sadovskaya I., et al. Staphylococcus epidermidis polysaccharide intercellular adhesin activates complement. FEMS Immunol. Med. Microbiol. 2011; 63(2): 269-80. DOI: http://doi.org/10.1111/j.1574-695X.2011.00854.x
45. Leid J.G., Willson C.J., Shirtliff M., Hassett D.J., Parsek M.R., Jeffers A.K. The exopolysaccharide alginate protects Pseudomonas aeruginosa biofilm bacteria from IFN-gamma-mediated macrophage killing. J. Immunol. 2006; 175(11): 7512-8. DOI: http://doi.org/10.4049/jimmunol.175.11.7512
46. Alhede M., Bjarnsholt T., Givskov M., Alhede M. Pseudomonas aeruginosa biofilms: mechanisms of immune evasion. Adv. Appl. Microbiol. 2014; 86: 1-40. DOI: http://doi.org/10.1016/B978-0-12-800262-9.00001-9
47. Jensen P.O., Bjarnsholt T., Phipps R., Rasmussen T.B., Calum H., Christoffersen L., et al. Rapid necrotic killing of polymorphonuclear leukocytes is caused by quorum-sensing-controlled production of rhamnolipid by Pseudomonas aerug inosa. Microbiology. 2007; 153(Pt. 5): 1329-38. DOI: http://doi.org/10.1099/mic.0.2006/003863-0
48. Van Gennip M., Christensen L.D., Alhede M., Phipps R., Jensen P.Ø., Christophersen L., et al. Inactivation of the rhIA gene in Pseudomonas aeruginosa prevents rhamnolipid production, disabling the protection against polymorphonuclear leukocytes. APMIS. 2009; 117(7): 537-46. DOI: http://doi.org/10.1111/j.1600-0463.2009.02466.x
49. Alhede M., Bjarnsholt T., Jensen P.O., Phipps R.K., Moser C., Christophersen L., et al. Pseudomonas aeruginosa recognizes and responds aggressively to the presence of polymorphonuclear leukocytes. Microbiology. 2009; 155(Pt. 11): 3500-8. DOI: http://doi.org/10.1099/mic.0.031443-0
50. Meduri G.U., Kanangat S., Stefan J., Tolley E., Schaberg D. Cytokines IL-1β, IL-6, and TNF-α enhance in vitro growth of bacteria. Am. J. Resp. Crit. Care Med. 1999; 160(3): 961-7. DOI: http://doi.org/10.1164/ajrccm.160.3.9807080
51. Jensen E.T., Kharazmi A., Hoiby N., Costerton J.W. Some bacterial parameters influencing the neutrophil oxidative burst response to Pseudomonas aeruginosa biofilms. APMIS. 1992; 100(8): 727-33.
52. Yarets Yu.I. Khronicheskaya ranevaya infektsiya: sovremennye predstavleniya i diagnosticheskie podkhody. Zdravookhranenie (Minsk). 2016; (7): 39-50.
53. Mengi S., Vohra P., Sawhney N., Singh V.A. Biofilms: a diagnostic challenge in persistent infections. Int. J. Res. Med. Health Sci. 2013; 2(3): 1-9.
54. Afinogenova A.G., Darovskaya E.N. Mikrobnye bioplenki ran: sostoyanie voprosa. Travmatologiya i ortopediya Rossii. 2011; 17(3): 119-25.
События
-
К платформе Elpub присоединился журнал «The BRICS Health Journal» >>>
10 июн 2025 | 12:52 -
Журнал «Неотложная кардиология и кардиоваскулярные риски» присоединился к Elpub >>>
6 июн 2025 | 09:45 -
К платформе Elpub присоединился «Медицинский журнал» >>>
5 июн 2025 | 09:41 -
НЭИКОН принял участие в конференции НИИ Организации здравоохранения и медицинского менеджмента >>>
30 мая 2025 | 10:32 -
Журнал «Творчество и современность» присоединился к Elpub! >>>
27 мая 2025 | 12:38