Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2020; 97: 62-71
Гетероморфизм клеточной персистенции возбудителей сапронозов в различных условиях среды обитания
https://doi.org/10.36233/0372-9311-2020-97-1-62-71Аннотация
В работе обсуждаются вопросы морфофункциональной изменчивости возбудителей сапронозов в стрессовых условиях среды обитания. В текущем столетии сапронозные инфекции привлекают все большее внимание. При неблагоприятных условиях обитания их возбудители используют стратегию формирования покоящихся (устойчивых) состояний: жизнеспособных, но некультивируемых клеточных форм и персистентных бактерий, которые характеризуются сниженным метаболизмом, изменением морфологии и физиологии микроорганизмов, прекращением их репликации. С образованием устойчивых форм бактерий связывается возможность выживания возбудителей сапронозов в межэпидемический период, формирование их антибиотикорезистентности, что играет важную роль в хронизации инфекций. В литературе широко обсуждаются механизмы и условия формирования устойчивых состояний патогенных бактерий, их патогенетическое значение в инфекционной патологии, тогда как ультраструктурная организация и морфологическая вариабельность устойчивых клеточных форм, а также их дифференциация, обусловливающая гетерогенность популяции возбудителей, до настоящего времени освещены недостаточно. На основании анализа современных данных, а также имеющегося собственного опыта авторы оценивают морфофункциональные изменения устойчивых клеточных форм у бактерий и их значение в адаптационных стратегиях возбудителей сапронозов.
Список литературы
1. Бухарин О.В., Гинцбург А.П., Романова Ю.М., Эль-Регистан Т.И. Механизмы выживания бактерий. М.: Медицина; 2005.
2. Прозоровский С.В., ред. Эпидемиологические аспекты экологии бактерий. М.: Фармаус-Принт; 1998.
3. Литвин В.Ю., Сомов Г.П., Пушкарева В.И. Сапронозы как природно-очаговые болезни. Эпидемиология и вакцинопрофилактика. 2010; (1): 10-6.
4. Сомов Г.П. Современное представление о сапронозах (основные итоги изучения проблемы). Тихоокеанский медицинский журнал. 2001; (2): 67-70.
5. Бухарин О.В. Инфекционная симбиология. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2015; 92(4): 4-9.
6. Сомов Г.П., Бузолева Л.С. Адаптация патогенных бактерий к абиотическим факторам окружающей среды. Владивосток; 2004.
7. Ayrapetyan M., Williams T.C., Oliver J.D. Interspecific quorum sensing mediates the resuscitation of viable but non-culturable vibrios. Appl. Environ. Microbiol. 2014; 80(8): 2478-83. DOI: http://doi.org/10.1128/AEM.00080-14
8. Boaretti M., Lleo M.M., Bonato B., Signoretto C., Canepari P. Involvement of rpoS in the survival of Escherichia coli in the viable but non-culturable state. Environ. Microbiol. 2003; 5(10): 986-96. DOI: http://doi.org/10.1046/j.1462-2920.2003.00497.x
9. Hong S.H., Wang X.X., O’Connor H.F., Benedik M.J., Wood T.K. Bacterial persistence increases as environmental fitness decreases. Microb. Biotechnol. 2012; 5(4): 509-22. DOI: http://doi.org/10.1111/j.1751-7915.2011.00327.x
10. Бузолева Л.С. Адаптация патогенных бактерий к абиотическим факторам окружающей среды: Автореф. дис. … д-ра биол. наук. Владивосток; 2001.
11. Милько Е.С., Егоров НАУЧНЫЙ СОТРУДНИК Гетерогенность популяции бактерий и процесс диссоциации. М.: МГУ; 1991.
12. Ayrapetyan M., Williams T.C., Baxter R., Oliver J.D. Viable but non-culturable and persister cells coexist stochastically and are induced by human serum. Infect. Immun. 2015; 83(11): 4194203. DOI: http://doi.org/10.1128/IAI.00404-15
13. Baffone W., Citterio B., Vittoria E., Casaroli A., Campana R., Falzano L., et al. Retention of virulence in viable but nonculturable halophilic Vibrio spp. Int. J. Food Microbiol. 2003; 89(1): 31-9. DOI: http://doi.org/10.1016/s0168-1605(03)00102-8
14. Kim J.S., Chowdhury N., Wood T.K. Viable but non-culturable and persistence describe the same bacterial stress state. Environ. Microbiol. 2018; 20(6): 2038-48. DOI: http://doi.org/10.1111/1462-2920.14075
15. Li L., Mendis N., Trigui H., Oliver J.D., Faucher S.P. The importance of the viable but nonculturable state in human bacterial pathogens. Front. Microbiol. 2014; 5: 258. DOI: http://doi.org/10.3389/fmicb.2014.00258
16. Исачкова Л.М., Жаворонков А.А., Шубин Ф.Н. L-трансформация иерсиний при экспериментальном псевдотуберкулезе. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 1993; 70(1): 11-5.
17. Joseleau-Petit D., Liébart J.C., Ayala J.A., D’Ari R. Unstable Esch e richia coli L-Forms revisited: growth requires peptid oglycan synthesis. J. Bacteriol. 2007; 189(18): 6512-20. DOI: http://doi.org/10.1128/JB.00273-07
18. Hayes F. Toxins-antitoxins: Plasmid maintenance, programmed cell death, and cell cycle arrest. Science. 2003; 301(5639): 1496-9. DOI: http://doi.org/10.1126/science.1088157
19. Page R., Peti W. Toxin-antitoxin systems in bacterial growth arrest and persistence. Nat. Chem. Biol. 2016; 12(4): 208-14. DOI: http://doi.org/10.1038/nchembio.2044
20. Wood T.K. Combatting bacterial persister cells. Biotechnol. Bioeng. 2016; 113(3): 476-83. DOI: http://doi.org/10.1002/bit.25721
21. Ayrapetyan M., Williams T.C., Oliver J.D. Bridging the gap between viable but non-culturable and antibiotic persistent bacteria. Trends Microbiol. 2015; 23(1): 7-13. DOI: http://doi.org/10.1016/j.tim.2014.09.004
22. Nelson E.J., Chowdhury A., Flynn J., Schild S., Bourassa L., Shao Y., et al. Transmission of Vibrio cholerae is antagonized by lytic phage and entry into the aquatic environment. PLoS Pathog. 2008; 4(10): e1000187. DOI: http://doi.org/10.1371/journal.ppat.1000187
23. Nowakowska J., Oliver J.D. Resistance to environmental stresses by Vibrio vulnificus in the viable but nonculturable state. FEMS Microbiol. Ecol. 2013; 84(1): 213-22. DOI: http://doi.org/10.1111/1574-6941.12052
24. Белов А.Б., Куликалова Е.С. Сапронозы: экология возбудителей, эпидемиология и систематика. Эпидемиология и вакцинопрофилактика. 2016; 15(1): 5-16.
25. Брусина Е.Б. Эпидемиология инфекций, связанных с оказанием медицинской помощи, вызванных возбудителями группы сапронозов. Эпидемиология и вакцинопрофилактика. 2015, 14(2): 50-6.
26. Пушкарева В.И., Литвин В.Ю., Константинова Н.Д. Анализ механизмов взаимодействий иерсиний с инфузориями Tetrahymena pyriformis на клеточном и субклеточном уровнях. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 1990; 67(1): 3-8.
27. Кириллова Ф.М., Тимченко Н.Ф. Электронно-микроскопическое изучение взаимодействия Yersinia pseudotuberculosis c макрофагами и клетками HeLa. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 1984; 61(7): 95-7.
28. Сомова Л.М., Бузолева Л.С., Плехова Н.Г. Ультраструктура патогенных бактерий в разных экологических условиях. Владивосток: Медицина ДВ; 2009.
29. Белов А.Б., Кузин А.А. Сапронозные инфекции, связанные с оказанием медицинской помощи: проблемные вопросы теории эпидемиологии. Пермский медицинский журнал. 2017; 34(4): 94-102.
30. Amara A.A., Salem-Bekhit M.M., Alanazi F.K. Sponge-like: a new protocol for preparing bacterial ghosts. ScientificWorld Journal. 2013; 2013: 545741. DOI: http://doi.org/10.1155/2013/545741
31. Oliver J.D. The viable but nonculturable state in bacteria. J. Microbiol. 2005; 43(Special): 93-100.
32. Orman M.A., Brynildsen M.P. Establishment of a method to rapidly assay bacterial persister metabolism. Antimicrob. Agents Chemother. 2013; 57(9): 4398-409. DOI: http://doi.org/10.1128/AAC.00372-13
33. Lennon J.T., Jones S.E. Microbial seed banks: the ecological and evolutionary implications of dormancy. Nat. Rev. Microbiol. 2011; 9(2): 119-30. DOI: http://doi.org/10.1038/nrmicro2504
34. Requena J.M. Stress Response in Microbiology. Norfolk, UK: Caister Academic Press; 2012.
35. Storz G., Hengge R, eds. Bacterial Stress Responses. Was hington: American Society for Microbiology Press; 2010.
36. Oliver J.D. Recent findings on the viable but nonculturable state in pathogenic bacteria. FEMS Microbiol. Rev. 2010; 34(4): 41525. DOI: http://doi.org/10.1111/j.1574-6976.2009.00200.x
37. Hobby G.L., Meyer K., Chaffee E. Observations on the mechanism of action of penicillin. Proc. Soc. Exp. Biol. NY. 1942; 50(2): 281-5. DOI: http://doi.org/10.3181/00379727-50-13773
38. Gonçalves F.D., de Carvalho C.C. Phenotypic Modifications in Staphylococcus aureus Cells Exposed to High Concentrations of Vancomycin and Teicoplanin. Front. Microbiol. 2016; 7: 13. DOI: http://doi.org/10.3389/fmicb.2016.00013
39. Korch S.B., Henderson T.A., Hill T.M. Characterization of the hipA7 allele of Escherichia coli and evidence that high persistence is governed by (p)ppGpp synthesis. Mol. Microbiol. 2003; 50(4): 1199-213. DOI: http://doi.org/10.1046/j.1365-2958.2003.03779.x
40. Mulcahy L.R., Burns J.L., Lory S., Lewis K. Emergence of Pseudomonas aeruginosa strains producing high levels of persister cells in patients with cystic fibrosis. J. Bacteriol. 2010; 192(23): 6191-9. DOI: http://doi.org/10.1128/JB.01651-09
41. Rivers B., Steck T.R. Viable but non-culturable uropathogenic bacteria are present in the mouse urinary tract following urinary tract infection and antibiotic therapy. Urol. Res. 2001; 29(1): 60-6. DOI: http://doi.org/10.1007/s002400000151
42. Epstein S.S., ed. Uncultivated Microorganisms. Berlin: Springer-Verlag; 2009.
43. Kusumoto A., Asakura H., Kawamoto K. General stress sigma factor RpoS influences time required to enter the viable but nonculturable state in Salmonella enterica. Microbiol. Immunol. 2012; 56(4): 228-37. DOI: http://doi.org/10.1111/j.1348-0421.2012.00428.x
44. Helaine S., Kugelberg E. Bacterial persisters: formation, eradica tion, and experimental systems. Trends Microbiol. 2014; 22(7): 417-24. DOI: http://doi.org/10.1016/j.tim.2014.03.008
45. Potgieter M., Bester J., Kell D.B., Pretorius E. The dormant blood microbiome in chronic, inflammatory diseases. FEMS Microbiol. Rev. 2015; 39(4): 567-91. DOI: http://doi.org/10.1093/femsre/fuv013
Journal of microbiology, epidemiology and immunobiology. 2020; 97: 62-71
Heteromorphism of Persistence of Sapronosis Causative Agents in Cells in Various Environmental Conditions
https://doi.org/10.36233/0372-9311-2020-97-1-62-71Abstract
The paper discusses the issues of morphofunctional variability of sapronoses pathogens in stressful environment. In the current century, sapronoses infections attract increasing attention. Under unfavorable environmental conditions the pathogens use the strategy for the formation of resting (stable) states, that is: viable but non-culturable cell formes and persistent bacteria, which are characterized by reduced metabolism and changes in the morphology and physiology of the microorganisms, termination of replication. Possibility of sapronoses pathogens survival in interepidemic period and antibiotic resistance formation, which play an important role in chronic infections, are associated with the formation of persistent forms of bacteria. The literature extensively discusses mechanisms and conditions of the pathogenic bacteria stable states formation and their pathogenetic contribution to infectious pathology, whereas ultrastructural organization and morphological variability of persistent cell forms, as well as their differentiation, causing the pathogens population heterogeneity, is still insufficiently illuminated. Based on the analysis of current data and their own experience, the authors evaluate the morphological and functional changes of bacteria stable cellular forms and their role in sapronoses pathogens adaptation strategies.
References
1. Bukharin O.V., Gintsburg A.P., Romanova Yu.M., El'-Registan T.I. Mekhanizmy vyzhivaniya bakterii. M.: Meditsina; 2005.
2. Prozorovskii S.V., red. Epidemiologicheskie aspekty ekologii bakterii. M.: Farmaus-Print; 1998.
3. Litvin V.Yu., Somov G.P., Pushkareva V.I. Sapronozy kak prirodno-ochagovye bolezni. Epidemiologiya i vaktsinoprofilaktika. 2010; (1): 10-6.
4. Somov G.P. Sovremennoe predstavlenie o sapronozakh (osnovnye itogi izucheniya problemy). Tikhookeanskii meditsinskii zhurnal. 2001; (2): 67-70.
5. Bukharin O.V. Infektsionnaya simbiologiya. Zhurnal mikrobiologii, epidemiologii i immunobiologii. 2015; 92(4): 4-9.
6. Somov G.P., Buzoleva L.S. Adaptatsiya patogennykh bakterii k abioticheskim faktoram okruzhayushchei sredy. Vladivostok; 2004.
7. Ayrapetyan M., Williams T.C., Oliver J.D. Interspecific quorum sensing mediates the resuscitation of viable but non-culturable vibrios. Appl. Environ. Microbiol. 2014; 80(8): 2478-83. DOI: http://doi.org/10.1128/AEM.00080-14
8. Boaretti M., Lleo M.M., Bonato B., Signoretto C., Canepari P. Involvement of rpoS in the survival of Escherichia coli in the viable but non-culturable state. Environ. Microbiol. 2003; 5(10): 986-96. DOI: http://doi.org/10.1046/j.1462-2920.2003.00497.x
9. Hong S.H., Wang X.X., O’Connor H.F., Benedik M.J., Wood T.K. Bacterial persistence increases as environmental fitness decreases. Microb. Biotechnol. 2012; 5(4): 509-22. DOI: http://doi.org/10.1111/j.1751-7915.2011.00327.x
10. Buzoleva L.S. Adaptatsiya patogennykh bakterii k abioticheskim faktoram okruzhayushchei sredy: Avtoref. dis. … d-ra biol. nauk. Vladivostok; 2001.
11. Mil'ko E.S., Egorov NAUChNYI SOTRUDNIK Geterogennost' populyatsii bakterii i protsess dissotsiatsii. M.: MGU; 1991.
12. Ayrapetyan M., Williams T.C., Baxter R., Oliver J.D. Viable but non-culturable and persister cells coexist stochastically and are induced by human serum. Infect. Immun. 2015; 83(11): 4194203. DOI: http://doi.org/10.1128/IAI.00404-15
13. Baffone W., Citterio B., Vittoria E., Casaroli A., Campana R., Falzano L., et al. Retention of virulence in viable but nonculturable halophilic Vibrio spp. Int. J. Food Microbiol. 2003; 89(1): 31-9. DOI: http://doi.org/10.1016/s0168-1605(03)00102-8
14. Kim J.S., Chowdhury N., Wood T.K. Viable but non-culturable and persistence describe the same bacterial stress state. Environ. Microbiol. 2018; 20(6): 2038-48. DOI: http://doi.org/10.1111/1462-2920.14075
15. Li L., Mendis N., Trigui H., Oliver J.D., Faucher S.P. The importance of the viable but nonculturable state in human bacterial pathogens. Front. Microbiol. 2014; 5: 258. DOI: http://doi.org/10.3389/fmicb.2014.00258
16. Isachkova L.M., Zhavoronkov A.A., Shubin F.N. L-transformatsiya iersinii pri eksperimental'nom psevdotuberkuleze. Zhurnal mikrobiologii, epidemiologii i immunobiologii. 1993; 70(1): 11-5.
17. Joseleau-Petit D., Liébart J.C., Ayala J.A., D’Ari R. Unstable Esch e richia coli L-Forms revisited: growth requires peptid oglycan synthesis. J. Bacteriol. 2007; 189(18): 6512-20. DOI: http://doi.org/10.1128/JB.00273-07
18. Hayes F. Toxins-antitoxins: Plasmid maintenance, programmed cell death, and cell cycle arrest. Science. 2003; 301(5639): 1496-9. DOI: http://doi.org/10.1126/science.1088157
19. Page R., Peti W. Toxin-antitoxin systems in bacterial growth arrest and persistence. Nat. Chem. Biol. 2016; 12(4): 208-14. DOI: http://doi.org/10.1038/nchembio.2044
20. Wood T.K. Combatting bacterial persister cells. Biotechnol. Bioeng. 2016; 113(3): 476-83. DOI: http://doi.org/10.1002/bit.25721
21. Ayrapetyan M., Williams T.C., Oliver J.D. Bridging the gap between viable but non-culturable and antibiotic persistent bacteria. Trends Microbiol. 2015; 23(1): 7-13. DOI: http://doi.org/10.1016/j.tim.2014.09.004
22. Nelson E.J., Chowdhury A., Flynn J., Schild S., Bourassa L., Shao Y., et al. Transmission of Vibrio cholerae is antagonized by lytic phage and entry into the aquatic environment. PLoS Pathog. 2008; 4(10): e1000187. DOI: http://doi.org/10.1371/journal.ppat.1000187
23. Nowakowska J., Oliver J.D. Resistance to environmental stresses by Vibrio vulnificus in the viable but nonculturable state. FEMS Microbiol. Ecol. 2013; 84(1): 213-22. DOI: http://doi.org/10.1111/1574-6941.12052
24. Belov A.B., Kulikalova E.S. Sapronozy: ekologiya vozbuditelei, epidemiologiya i sistematika. Epidemiologiya i vaktsinoprofilaktika. 2016; 15(1): 5-16.
25. Brusina E.B. Epidemiologiya infektsii, svyazannykh s okazaniem meditsinskoi pomoshchi, vyzvannykh vozbuditelyami gruppy sapronozov. Epidemiologiya i vaktsinoprofilaktika. 2015, 14(2): 50-6.
26. Pushkareva V.I., Litvin V.Yu., Konstantinova N.D. Analiz mekhanizmov vzaimodeistvii iersinii s infuzoriyami Tetrahymena pyriformis na kletochnom i subkletochnom urovnyakh. Zhurnal mikrobiologii, epidemiologii i immunobiologii. 1990; 67(1): 3-8.
27. Kirillova F.M., Timchenko N.F. Elektronno-mikroskopicheskoe izuchenie vzaimodeistviya Yersinia pseudotuberculosis c makrofagami i kletkami HeLa. Zhurnal mikrobiologii, epidemiologii i immunobiologii. 1984; 61(7): 95-7.
28. Somova L.M., Buzoleva L.S., Plekhova N.G. Ul'trastruktura patogennykh bakterii v raznykh ekologicheskikh usloviyakh. Vladivostok: Meditsina DV; 2009.
29. Belov A.B., Kuzin A.A. Sapronoznye infektsii, svyazannye s okazaniem meditsinskoi pomoshchi: problemnye voprosy teorii epidemiologii. Permskii meditsinskii zhurnal. 2017; 34(4): 94-102.
30. Amara A.A., Salem-Bekhit M.M., Alanazi F.K. Sponge-like: a new protocol for preparing bacterial ghosts. ScientificWorld Journal. 2013; 2013: 545741. DOI: http://doi.org/10.1155/2013/545741
31. Oliver J.D. The viable but nonculturable state in bacteria. J. Microbiol. 2005; 43(Special): 93-100.
32. Orman M.A., Brynildsen M.P. Establishment of a method to rapidly assay bacterial persister metabolism. Antimicrob. Agents Chemother. 2013; 57(9): 4398-409. DOI: http://doi.org/10.1128/AAC.00372-13
33. Lennon J.T., Jones S.E. Microbial seed banks: the ecological and evolutionary implications of dormancy. Nat. Rev. Microbiol. 2011; 9(2): 119-30. DOI: http://doi.org/10.1038/nrmicro2504
34. Requena J.M. Stress Response in Microbiology. Norfolk, UK: Caister Academic Press; 2012.
35. Storz G., Hengge R, eds. Bacterial Stress Responses. Was hington: American Society for Microbiology Press; 2010.
36. Oliver J.D. Recent findings on the viable but nonculturable state in pathogenic bacteria. FEMS Microbiol. Rev. 2010; 34(4): 41525. DOI: http://doi.org/10.1111/j.1574-6976.2009.00200.x
37. Hobby G.L., Meyer K., Chaffee E. Observations on the mechanism of action of penicillin. Proc. Soc. Exp. Biol. NY. 1942; 50(2): 281-5. DOI: http://doi.org/10.3181/00379727-50-13773
38. Gonçalves F.D., de Carvalho C.C. Phenotypic Modifications in Staphylococcus aureus Cells Exposed to High Concentrations of Vancomycin and Teicoplanin. Front. Microbiol. 2016; 7: 13. DOI: http://doi.org/10.3389/fmicb.2016.00013
39. Korch S.B., Henderson T.A., Hill T.M. Characterization of the hipA7 allele of Escherichia coli and evidence that high persistence is governed by (p)ppGpp synthesis. Mol. Microbiol. 2003; 50(4): 1199-213. DOI: http://doi.org/10.1046/j.1365-2958.2003.03779.x
40. Mulcahy L.R., Burns J.L., Lory S., Lewis K. Emergence of Pseudomonas aeruginosa strains producing high levels of persister cells in patients with cystic fibrosis. J. Bacteriol. 2010; 192(23): 6191-9. DOI: http://doi.org/10.1128/JB.01651-09
41. Rivers B., Steck T.R. Viable but non-culturable uropathogenic bacteria are present in the mouse urinary tract following urinary tract infection and antibiotic therapy. Urol. Res. 2001; 29(1): 60-6. DOI: http://doi.org/10.1007/s002400000151
42. Epstein S.S., ed. Uncultivated Microorganisms. Berlin: Springer-Verlag; 2009.
43. Kusumoto A., Asakura H., Kawamoto K. General stress sigma factor RpoS influences time required to enter the viable but nonculturable state in Salmonella enterica. Microbiol. Immunol. 2012; 56(4): 228-37. DOI: http://doi.org/10.1111/j.1348-0421.2012.00428.x
44. Helaine S., Kugelberg E. Bacterial persisters: formation, eradica tion, and experimental systems. Trends Microbiol. 2014; 22(7): 417-24. DOI: http://doi.org/10.1016/j.tim.2014.03.008
45. Potgieter M., Bester J., Kell D.B., Pretorius E. The dormant blood microbiome in chronic, inflammatory diseases. FEMS Microbiol. Rev. 2015; 39(4): 567-91. DOI: http://doi.org/10.1093/femsre/fuv013
