Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2019; : 99-109
Токсигенность Yersinia pestis
https://doi.org/10.36233/0372-9311-2019-3-99-109Аннотация
Yersinia pestis относится к числу патогенных бактерий, функцию токсина у которых выполняет структурный компонент клеточной стенки — липополисахарид (ЛПС). Для проявления токсического действия полимер должен быть отделен от внешней мембраны клетки и представлен рецепторам иммунокомпетентных клеток макроорганизма в функционально активной форме. В обзоре проанализирована и обобщена информация отечественных и зарубежных исследователей о токсигенных свойствах Y pestis. Представлены результаты собственных экспериментов, которые свидетельствуют о том, что бактерии чумы способны экспортировать ЛПС в окружающую среду. Процесс является естественной функцией живой клетки, реализуется при температуре 370С и строго зависит от экспрессии генов внехромосомных элементов наследственности Y pestis — pMT1, pCD1, pPCP1. На примере изогенных вариантов вакцинного штамма Y pestis EV76 и вирулентного штамма Y. pestis 231, содержащих различный набор плазмид, установлено, что максимальный вклад в активацию высокотемпературного ЛПС Y. pestis и переводу его в экс-трацеллюлярную форму вносят белки плазмиды pCD1. Значение белка — «мышиного» токсина, кодируемого плазмидой pMT1, менее выражено. Участие плазмиды pPCP1 в проявление токси-генных свойств не обнаружено. Обсуждается роль капсульной субстанции Y. pestis и значение биологически активных факторов макроорганизма в реализации токсического потенциала ЛПС Y pestis. Функциональная взаимосвязь между транслокацией белков, кодируемых плазмидами, и процессом токсигенности Y pestis установленна впервые и отражает биологическую уникальность возбудителя чумы.
Список литературы
1. Андрюков Б.Г, Сомова А.М., Тимченко Н.Ф. Исследование температурозависимых молекулярных механизмов развития инфекций — ключ к созданию современных профилактических средств. СТМ. 2016, 8(3):137-150.
2. Анисимов А. П. Факторы Yersinia pestis, обеспечивающие циркуляцию и сохранение возбудителя чумы в экосистемах природных очагов. Сообщение 1. Мол. генетика, микробиол. и вирусол. 2002, 3:3-23.
3. Бывалов А.А., Оводов Ю.С. Иммунобиологические свойства антигенов Yersinia pestis. Биоорганическая химия. 2011, 37(4):452-463.
4. Гремякова Т. А. Структурно-функциональная вариабельность антигенов Yersinia pestis и методология конструирования противочумных иммунопрофилактических препаратов. Автореф. дисс. докт. мед. наук. Оболенск, 2003.
5. Демидова Г.В., Зюзина В.П., Соколова Е.П., Пасюкова Н.И., Беспалова И.А., Бородина ТН., Тынянова В.И. Токсичность различных форм липополисахаридов Y. pestis для белых мышей, сенсибилизированных Д-галактозамином. Проблемы особо опасных инфекций. 2014, 4:75-77.
6. Демидова Г.В., Соколова Е.П., Зюзина В.П., Рыкова В.А., Морозова И.В., Подладчикова О.Н., Тынянова В.И. Влияние внехромосомных элементов наследственности на токсические свойства Yersinia pestis. Журн. микробиол. 2017, 2:28-33.
7. Дмитровский А. М. Токсический компонент патогенеза чумного инфекционного процесса: инфекционно-токсический шок. Профилактика и меры борьбы с чумой. Алматы, 1994.
8. Домарадский И.В. Очерки патогенеза чумы М., Медицина, 1966.
9. Евсеева В. В. Платонов М. Е., Копылов П. Х., Дентовская С. В., Анисимов А. П. Активатор плазминогена чумного микроба. Инфекция и иммунитет. 2015, 5(1):27-36.
10. Желтенков А. И. О токсине чумного микроба и антитоксических противочумных сыворотках. Журн. микробиол. 1946, 3:81-82.
11. Зюзина В.П., Демидова Г.В., Соколова Е.П., Рыкова В.А., Бородина Т.Н., Подладчикова О.Н., Тынянова В.И. Роль резидентных плазмид в проявлении токсических свойств липополисахарида чумного микроба. В: Обмен веществ при адаптации и повреждении. Дни молекулярной медицины на Дону. Ростов-на-Дону, РостГМУ. 2016:20-24.
12. Исин Ж.М., Тугамбаев ТИ. Структурно-функциональные свойства и биологическая активность капсульного антигена, «мышиного» токсина и эндотоксина Yersinia pestis. Журн. микро-биол. 1987, 4:91-98.
13. Кадникова Л. А., Копылов П. Х., Дентовская С. В., Анисимов А. П. Капсульный антиген чумного микроба. Инфекция и иммунитет. 2015, 5(3):201-218.
14. Кравцов А. Н. Тынянова В. И., Зюзина В. Повышение вирулентности бактерий Yersinia pestis при инкубации клеток в гемолизированных эритроцитах крови человека. Журн. микробиол. 1993, 4:3-6.
15. Подладчикова О.Н. Современные представления о молекулярных механизмах патогенеза чумы. Проблемы особо опасных инфекций. 2017, 3:33-40.
16. Рыжко И. В., Мишанькин М. Б., Тынянова В. И., Цураева Р. И., Молдован И.А. Способ прогнозирования клинической эффективности антибактериальных, вакцинных препаратов, средств пассивной антитоксической иммунотерапии на модели инфекционно-токсической формы чумы у мышей. Патент № 2303821 от 27.07.2007.
17. Соколова Е. П., Марченков В. И., Демидова Г. В., Зюзина В.П., Беспалова И.А., Павлович Н.В., Еременко Н.С., Веркина Л.М., Тынянова В.И. Комплексы “мышиного” токсина чумного микроба с модифицированными формами липополисахарида Yersinia pestis и с липополисахаридами других бактерий. Биотехнология. 2001, 4:53-58.
18. Соколова Е. П. Механизмы активации токсических субстанций чумного микроба. Автореф. дис. канд. биол. наук. Ростов-на-Дону, 2002.
19. Соколова Е.П., Зюзина В.П., Демидова ГВ., Подладчикова О.Н., Рыкова В.А., Тынянова В.И. Роль резидентных плазмид рМТ1, рCD1, pPCP1 Yersinia pestis в образовании экстрацеллюляр-ной формы липополисахарида. Проблемы особо опасных инфекций. 2017, 3:85-89.
20. Тынянова В.И., Демидова Г.В., Зюзина В.П., Плетницкий А.Э., Подладчикова О.Н., Гончаров Е.К., Кубанцева Е.П., Беспалова И.А. Влияние биологически активного вещества, усиливающего токсичность чумного микроба, на физико-химические свойства его капсульной субстанции. Биотехнология. 1996, 8:26-30.
21. Тынянова В.И., Демидова ГВ., Зюзина В.П., Анисимов Б.И., Плетницкий А.Э. Гликолипид — биоактиватор токсических субстанций чумного микроба. Биотехнология. 1999, 2:28-33.
22. Тынянова В.И., Зюзина В.П., Демидова ГВ., Соколова Е.П. Специфичность иммуномодулирующего действия эндотоксина чумного микроба. Журн. микробиол. 2016, 3:104-112.
23. Ценева Г.Я., Солодовникова Н.Ю., Воскресенская Е.В. Молекулярные аспекты вирулентности иерсиний. Клиническая микробиология и антимикробная химиотерапия. 2002, 4(3):248-266.
24. Andrews G.P., Heath D.G., Anderson G.W. et al. Fraction I capsular antigen (FI) purificationfrom Yersinia pestis CO92 and from an Escherichia coli recombinant strain and efficacy against lethal plague challenge. Infect. Immun. 1996, 64(6):2180-2187.
25. Botos I., Majdalani N., McCarthy J.G. et al. Structural and functional characterization of the LPS transporter LptDE from gram-negative pathogens. Structure. 2016, 24(6):965-976.
26. Brubaker R.R. Physiology of Yersinia pestis. Adv. Exp. Med. Biol. 2016, 918:79-99.
27. Dewoody R.S., Merritt P.M., Marketon M.M. Regulation of the Yersinia type III secretion system: traffic control. Front. Cell. Infect. Microbiol. 2013, 6, 3:4. doi: 10.3389.
28. Dodd D.C., Eisenstein B.I. Dependence of secretion and assembly of type I fimbrial subunits of Echerichia coli on normal protein export. J. Bacteriol. 1984, 159(3):1077-1079.
29. Eddy J., Gielda L., Caulfield A. et al. Production of outer membrane vesicles by the plague pathogen Yersinia pestis. PLoS One. 2014, 9 (9): e107002.
30. Edgren T., Forsberg A., Rosqvist R., Wolf-Watz H. Type III secretion in Yersinia: injectisome or not. PLoS Pathog. 2012, 8 (5): e1002669.
31. Eren E., van den Berg B. Structural basis for activation of an integral membrane protease by lipopolysaccharide. J. Biol. Chem. 2012, 8:23971-23976.
32. Galanos C., Freudenberg M. A., Reuter W Galactosamine-induced sensitization to the lethal effects of endotoxin. Proc. Natl. Acad. Sci USA. 1979, 76:5939-5943.
33. HanY., Fang H., Liu L., Zhou D. Genetic regulation of Yersinia pestis. Adv. Exp. Med. Biol. 2016, 918:233-256.
34. Huang H.Z., Nicolich M., Linder L. Current trends in plague research: from genomics to virulence. Clin. Med. Res. 2006, 4(3):1189-1199.
35. Kawahara K., Tsukano H., Watanabe H. et al. Modification of the structure and activity of lipid A in Yersinia pestis lipopolysaccharide by growth temperature. Infect. Immun. 2002, 70(8):4092-4098.
36. Ke Y., Chen Z., Yang R. Yersinia pestis: mechanisms of entry into and resistance to the host cell. Front. Cell. Infect. Microbiol. 2013, Dec; 24(3):106.
37. Knirel Y.A., Linder B., Vinogradov E.V. et al. Temperature dependent variations and intraspecies diversity of the structure of the lipopolysaccharides of Yersinia pestis. Biochemistry. 2005, 44:1731-1743.
38. Knirel Y.A., Anisimov A.P. Lipopolisaccharide of Yersinia pestis, the cause of plague: structure, genetics, biological properties. Acta Naturae. 2012, 4(3):46 — 58.
39. Liu L., Fang H., Yang H. et al. Reciprocal regulation of Yersinia pestis biofilm formation and virulence by RovM and Rov A. Open Biol. 2016, 6 (3).pii:150198.
40. Matsuura M., Takahashi H., Watanabe H. et al. Immunomodulatory properties of Yersinia pestis lipopolysaccharides on human macrophages. Clin. Vaccine Immunol. 2010, 17(1):49-55.
41. Matsuura M. Structural Modifications of bacterial lipopolysaccharide that facilitate gram-negative bacteria evasion of host innate immunity. Front. Immunol. 2013, 4:109-113.
42. Montminy S., Khan N., McGrath S.et al. Virulence factors of Yersinia pestis are overcome by a strong lipopolysaccharide response. J. Nature Immun. 2006, 7(10):1066-1073.
43. Munford R. Endotoxemia—menace, marker, or mistake? J. Leukoc Biol. 2016 Oct; 100(4):687-698.
44. Pha K., Navarro L. Yersinia type III effectors perturb host innate immune responses. World J. Biol. Chem. 2016, 7(1):1-13.
45. Runco L.M., Myrczek S., Bliska J.B., Thanassi D.G. Biogenesis of the FI capsule and analysis of tye ultrastructure of Yersinia pestis. J. Bacteriol. 2008, 190 (90):3391-3385.
46. Schneewind O. Classic sportlight: Studies on the low-calcium response of Yersinia pestis reveal the secrets of plague pathogenesis. J. Bacteriol. 2016, 198(15):2018.
47. Suomalainen M., Lobo L., Brandenburg K. et al. Temperature-induced changes in the lipopolysaccharide of Yersinia pestis affect plasminogen activation by the Pla surface protease. Infect. Immun. 2010, 78(6):2644-2652.
48. Straus D.C., Atkisson D.L., Garner C.W. Importance of a lipopolysaccharide-containing extracellular toxic complex in infections produced by Klebsiella pneumoniae. Infection Immun. 1985, 50(3):787-795.
49. Une T, Brubaker R. Roles of V antigen in promoting virulence and immunity in Yersinia. J. Immunol. 1984, 133:2226-2230.
50. Yang H., Wang T, Tian G. et al. Host transcriptomic responses to pneumonic plague reveal that Yersinia pestis inhibits both the initial adaptive and innate immune responses in mice. Int. J. Med. Microbiol. 2017, 307 (1):64-74.
Journal of microbiology, epidemiology and immunobiology. 2019; : 99-109
Yersinia pestis pathogenicity
https://doi.org/10.36233/0372-9311-2019-3-99-109Abstract
Yersinia pestis belongs to those pathogenic bacteria which produce lipopolysaccharide (LPS) having the function of a toxin. In order to make a toxic effect the polymer must be separated from the cell outer membrane and presented to the immunocompetent cell receptors of the host in the functionally active form. In this review data of russian and foreign investigators on Y. pestis toxigenic properties was presented. Results of the authors' own experiments showing that Y. pestis is able to export LPS into the surrounding medium are included. This process is a natural function of the living cell, is realized at 37 degrees C and is strictly dependent on the expression of Y. pestis genes of extrachromosomal inheritance, pMT1, pCD1, pPCPl. By the use of isogenic variants of Y. pestis EV76 vaccine strain and virulent 231 strain containing different plasmid combinations, it was established that maximum contribution in the activation of «high-temperature» LPS and its transformation into extracellular form made the proteins encoded by pCD1. The significance of the «murine» toxin encoded by pMT1 plasmid was less pronounced. The participation of pPCPl plasmid in the toxic effect was not discovered. The role of Y. pestis capsular substance and the significance of biologically active factors in the realization of Y. pestis LPS toxic potential is discussed. Functional relationship between translocation of the proteins encoded by plasmids and Y. pestis toxigenicity suggests Y. pestis biological uniqueness.
References
1. Andryukov B.G, Somova A.M., Timchenko N.F. Issledovanie temperaturozavisimykh molekulyarnykh mekhanizmov razvitiya infektsii — klyuch k sozdaniyu sovremennykh profilakticheskikh sredstv. STM. 2016, 8(3):137-150.
2. Anisimov A. P. Faktory Yersinia pestis, obespechivayushchie tsirkulyatsiyu i sokhranenie vozbuditelya chumy v ekosistemakh prirodnykh ochagov. Soobshchenie 1. Mol. genetika, mikrobiol. i virusol. 2002, 3:3-23.
3. Byvalov A.A., Ovodov Yu.S. Immunobiologicheskie svoistva antigenov Yersinia pestis. Bioorganicheskaya khimiya. 2011, 37(4):452-463.
4. Gremyakova T. A. Strukturno-funktsional'naya variabel'nost' antigenov Yersinia pestis i metodologiya konstruirovaniya protivochumnykh immunoprofilakticheskikh preparatov. Avtoref. diss. dokt. med. nauk. Obolensk, 2003.
5. Demidova G.V., Zyuzina V.P., Sokolova E.P., Pasyukova N.I., Bespalova I.A., Borodina TN., Tynyanova V.I. Toksichnost' razlichnykh form lipopolisakharidov Y. pestis dlya belykh myshei, sensibilizirovannykh D-galaktozaminom. Problemy osobo opasnykh infektsii. 2014, 4:75-77.
6. Demidova G.V., Sokolova E.P., Zyuzina V.P., Rykova V.A., Morozova I.V., Podladchikova O.N., Tynyanova V.I. Vliyanie vnekhromosomnykh elementov nasledstvennosti na toksicheskie svoistva Yersinia pestis. Zhurn. mikrobiol. 2017, 2:28-33.
7. Dmitrovskii A. M. Toksicheskii komponent patogeneza chumnogo infektsionnogo protsessa: infektsionno-toksicheskii shok. Profilaktika i mery bor'by s chumoi. Almaty, 1994.
8. Domaradskii I.V. Ocherki patogeneza chumy M., Meditsina, 1966.
9. Evseeva V. V. Platonov M. E., Kopylov P. Kh., Dentovskaya S. V., Anisimov A. P. Aktivator plazminogena chumnogo mikroba. Infektsiya i immunitet. 2015, 5(1):27-36.
10. Zheltenkov A. I. O toksine chumnogo mikroba i antitoksicheskikh protivochumnykh syvorotkakh. Zhurn. mikrobiol. 1946, 3:81-82.
11. Zyuzina V.P., Demidova G.V., Sokolova E.P., Rykova V.A., Borodina T.N., Podladchikova O.N., Tynyanova V.I. Rol' rezidentnykh plazmid v proyavlenii toksicheskikh svoistv lipopolisakharida chumnogo mikroba. V: Obmen veshchestv pri adaptatsii i povrezhdenii. Dni molekulyarnoi meditsiny na Donu. Rostov-na-Donu, RostGMU. 2016:20-24.
12. Isin Zh.M., Tugambaev TI. Strukturno-funktsional'nye svoistva i biologicheskaya aktivnost' kapsul'nogo antigena, «myshinogo» toksina i endotoksina Yersinia pestis. Zhurn. mikro-biol. 1987, 4:91-98.
13. Kadnikova L. A., Kopylov P. Kh., Dentovskaya S. V., Anisimov A. P. Kapsul'nyi antigen chumnogo mikroba. Infektsiya i immunitet. 2015, 5(3):201-218.
14. Kravtsov A. N. Tynyanova V. I., Zyuzina V. Povyshenie virulentnosti bakterii Yersinia pestis pri inkubatsii kletok v gemolizirovannykh eritrotsitakh krovi cheloveka. Zhurn. mikrobiol. 1993, 4:3-6.
15. Podladchikova O.N. Sovremennye predstavleniya o molekulyarnykh mekhanizmakh patogeneza chumy. Problemy osobo opasnykh infektsii. 2017, 3:33-40.
16. Ryzhko I. V., Mishan'kin M. B., Tynyanova V. I., Tsuraeva R. I., Moldovan I.A. Sposob prognozirovaniya klinicheskoi effektivnosti antibakterial'nykh, vaktsinnykh preparatov, sredstv passivnoi antitoksicheskoi immunoterapii na modeli infektsionno-toksicheskoi formy chumy u myshei. Patent № 2303821 ot 27.07.2007.
17. Sokolova E. P., Marchenkov V. I., Demidova G. V., Zyuzina V.P., Bespalova I.A., Pavlovich N.V., Eremenko N.S., Verkina L.M., Tynyanova V.I. Kompleksy “myshinogo” toksina chumnogo mikroba s modifitsirovannymi formami lipopolisakharida Yersinia pestis i s lipopolisakharidami drugikh bakterii. Biotekhnologiya. 2001, 4:53-58.
18. Sokolova E. P. Mekhanizmy aktivatsii toksicheskikh substantsii chumnogo mikroba. Avtoref. dis. kand. biol. nauk. Rostov-na-Donu, 2002.
19. Sokolova E.P., Zyuzina V.P., Demidova GV., Podladchikova O.N., Rykova V.A., Tynyanova V.I. Rol' rezidentnykh plazmid rMT1, rCD1, pPCP1 Yersinia pestis v obrazovanii ekstratsellyulyar-noi formy lipopolisakharida. Problemy osobo opasnykh infektsii. 2017, 3:85-89.
20. Tynyanova V.I., Demidova G.V., Zyuzina V.P., Pletnitskii A.E., Podladchikova O.N., Goncharov E.K., Kubantseva E.P., Bespalova I.A. Vliyanie biologicheski aktivnogo veshchestva, usilivayushchego toksichnost' chumnogo mikroba, na fiziko-khimicheskie svoistva ego kapsul'noi substantsii. Biotekhnologiya. 1996, 8:26-30.
21. Tynyanova V.I., Demidova GV., Zyuzina V.P., Anisimov B.I., Pletnitskii A.E. Glikolipid — bioaktivator toksicheskikh substantsii chumnogo mikroba. Biotekhnologiya. 1999, 2:28-33.
22. Tynyanova V.I., Zyuzina V.P., Demidova GV., Sokolova E.P. Spetsifichnost' immunomoduliruyushchego deistviya endotoksina chumnogo mikroba. Zhurn. mikrobiol. 2016, 3:104-112.
23. Tseneva G.Ya., Solodovnikova N.Yu., Voskresenskaya E.V. Molekulyarnye aspekty virulentnosti iersinii. Klinicheskaya mikrobiologiya i antimikrobnaya khimioterapiya. 2002, 4(3):248-266.
24. Andrews G.P., Heath D.G., Anderson G.W. et al. Fraction I capsular antigen (FI) purificationfrom Yersinia pestis CO92 and from an Escherichia coli recombinant strain and efficacy against lethal plague challenge. Infect. Immun. 1996, 64(6):2180-2187.
25. Botos I., Majdalani N., McCarthy J.G. et al. Structural and functional characterization of the LPS transporter LptDE from gram-negative pathogens. Structure. 2016, 24(6):965-976.
26. Brubaker R.R. Physiology of Yersinia pestis. Adv. Exp. Med. Biol. 2016, 918:79-99.
27. Dewoody R.S., Merritt P.M., Marketon M.M. Regulation of the Yersinia type III secretion system: traffic control. Front. Cell. Infect. Microbiol. 2013, 6, 3:4. doi: 10.3389.
28. Dodd D.C., Eisenstein B.I. Dependence of secretion and assembly of type I fimbrial subunits of Echerichia coli on normal protein export. J. Bacteriol. 1984, 159(3):1077-1079.
29. Eddy J., Gielda L., Caulfield A. et al. Production of outer membrane vesicles by the plague pathogen Yersinia pestis. PLoS One. 2014, 9 (9): e107002.
30. Edgren T., Forsberg A., Rosqvist R., Wolf-Watz H. Type III secretion in Yersinia: injectisome or not. PLoS Pathog. 2012, 8 (5): e1002669.
31. Eren E., van den Berg B. Structural basis for activation of an integral membrane protease by lipopolysaccharide. J. Biol. Chem. 2012, 8:23971-23976.
32. Galanos C., Freudenberg M. A., Reuter W Galactosamine-induced sensitization to the lethal effects of endotoxin. Proc. Natl. Acad. Sci USA. 1979, 76:5939-5943.
33. HanY., Fang H., Liu L., Zhou D. Genetic regulation of Yersinia pestis. Adv. Exp. Med. Biol. 2016, 918:233-256.
34. Huang H.Z., Nicolich M., Linder L. Current trends in plague research: from genomics to virulence. Clin. Med. Res. 2006, 4(3):1189-1199.
35. Kawahara K., Tsukano H., Watanabe H. et al. Modification of the structure and activity of lipid A in Yersinia pestis lipopolysaccharide by growth temperature. Infect. Immun. 2002, 70(8):4092-4098.
36. Ke Y., Chen Z., Yang R. Yersinia pestis: mechanisms of entry into and resistance to the host cell. Front. Cell. Infect. Microbiol. 2013, Dec; 24(3):106.
37. Knirel Y.A., Linder B., Vinogradov E.V. et al. Temperature dependent variations and intraspecies diversity of the structure of the lipopolysaccharides of Yersinia pestis. Biochemistry. 2005, 44:1731-1743.
38. Knirel Y.A., Anisimov A.P. Lipopolisaccharide of Yersinia pestis, the cause of plague: structure, genetics, biological properties. Acta Naturae. 2012, 4(3):46 — 58.
39. Liu L., Fang H., Yang H. et al. Reciprocal regulation of Yersinia pestis biofilm formation and virulence by RovM and Rov A. Open Biol. 2016, 6 (3).pii:150198.
40. Matsuura M., Takahashi H., Watanabe H. et al. Immunomodulatory properties of Yersinia pestis lipopolysaccharides on human macrophages. Clin. Vaccine Immunol. 2010, 17(1):49-55.
41. Matsuura M. Structural Modifications of bacterial lipopolysaccharide that facilitate gram-negative bacteria evasion of host innate immunity. Front. Immunol. 2013, 4:109-113.
42. Montminy S., Khan N., McGrath S.et al. Virulence factors of Yersinia pestis are overcome by a strong lipopolysaccharide response. J. Nature Immun. 2006, 7(10):1066-1073.
43. Munford R. Endotoxemia—menace, marker, or mistake? J. Leukoc Biol. 2016 Oct; 100(4):687-698.
44. Pha K., Navarro L. Yersinia type III effectors perturb host innate immune responses. World J. Biol. Chem. 2016, 7(1):1-13.
45. Runco L.M., Myrczek S., Bliska J.B., Thanassi D.G. Biogenesis of the FI capsule and analysis of tye ultrastructure of Yersinia pestis. J. Bacteriol. 2008, 190 (90):3391-3385.
46. Schneewind O. Classic sportlight: Studies on the low-calcium response of Yersinia pestis reveal the secrets of plague pathogenesis. J. Bacteriol. 2016, 198(15):2018.
47. Suomalainen M., Lobo L., Brandenburg K. et al. Temperature-induced changes in the lipopolysaccharide of Yersinia pestis affect plasminogen activation by the Pla surface protease. Infect. Immun. 2010, 78(6):2644-2652.
48. Straus D.C., Atkisson D.L., Garner C.W. Importance of a lipopolysaccharide-containing extracellular toxic complex in infections produced by Klebsiella pneumoniae. Infection Immun. 1985, 50(3):787-795.
49. Une T, Brubaker R. Roles of V antigen in promoting virulence and immunity in Yersinia. J. Immunol. 1984, 133:2226-2230.
50. Yang H., Wang T, Tian G. et al. Host transcriptomic responses to pneumonic plague reveal that Yersinia pestis inhibits both the initial adaptive and innate immune responses in mice. Int. J. Med. Microbiol. 2017, 307 (1):64-74.
