Особенности формирования серопревалентности населения Российской Федерации к нуклеокапсиду SARS-CoV-2 в первую волну эпидемии COVID-19

Статья в Elpub

Инфекция и иммунитет. 2021; 11: 297-323

Особенности формирования серопревалентности населения Российской Федерации к нуклеокапсиду SARS-CoV-2 в первую волну эпидемии COVID-19

Попова А. Ю., Андреева Е. Е., Бабура Е. А., Балахонов С. В., Башкетова Н. С., Буланов М. В., Валеуллина Н. Н., Горяев Д. В., Детковская Н. Н., Ежлова Е. Б., Зайцева Н. Н., Историк О. А., Ковальчук И. В., Козловских Д. Н., Комбарова С. В., Курганова О. П., Кутырев В. В., Ломовцев А. Э., Лукичева Л. А., Лялина Л. В., Мельникова А. А., Микаилова О. М., Носков А. К., Носкова Л. Н., Оглезнева Е. Е., Осмоловская Т. П., Патяшина М. А., Пеньковская Н. А., Самойлова Л. В., Смирнов В. С., Степанова Т. Ф., Троценко О. Е., Тотолян А. А.

https://doi.org/10.15789/2220-7619-FOD-1684

Аннотация

Пандемия коронавирусной (CoV) инфекции, названной COVID-19, стала одним из наиболее серьезных вызовов для населения подавляющего большинства стран мира. Быстрое глобальное распространение и повышенная летальность потребовали новых подходов к управлению эпидемическими процессами в глобальном масштабе. Одним из подобных подходов стал анализ серопревалентности к SARS-CoV-2 — этиологическому агенту COVID-19.

Цель работы — обобщить результаты первого этапа реализации программы Роспотребнадзора по оценке серопревалентности к нуклеокапсидному антигену (Nc) SARS-CoV-2 населения 26 регионов Российской Федерации, проведенного в первую волну эпидемии COVID-19.

Материалы и методы. Исследование серопревалентности на 26 модельных территориях Российской Федерации проведено по единой методике, разработанной Роспотребнадзором при участии Санкт-Петербургского НИИ эпидемиологии и микробиологии им. Пастера. Методика предусматривала формирование в модельном субъекте федерации группы добровольцев, у которых в плазме венозной крови иммуноферментным методом (ИФА) определяли наличие антител к Nc. Анализ первичных результатов в отдельных регионах опубликован в виде самостоятельных статей в периодической научной печати.

Результаты. Настоящая статья представляет собой итоговое обобщение данных, полученных во всех 26 регионах РФ. Общая серопревалентность к SARS-CoV-2 составила 19,5 (10,0– 25,6)%. Наибольший уровень серопревалентности отмечен в Калининградской области — 50,2%, а наименьший — в Республике Крым — 4,3%. Характер распределения по возрастам указывает на недостоверное преобладание доли серопревалентных лиц в возрастной группе 1–17 лет: 22,1 (13,1–31,8)%. Среди реконвалесцентов COVID-19 доля лиц, имевших антитела к Nc SARS-CoV, достигала 60,0 (40,0–73,3)%. Численность контактных лиц составила 6285 человек, или 8,5% от общей когорты волонтеров. Уровень серопревалентности среди них достигал 25,3 (17,95–35,8)%. Установлена прямая корреляционная связь между показателями серопревалентности у реконвалесцентов и контактных волонтеров. При этом было рассчитано репродуктивное число для SARS-CoV, составившее 5,8 (4,3–8,5). Это значит, что один реконвалесцент может заразить не менее 4 здоровых лиц. Опытным путем подтвержден высокий уровень бессимптомных форм COVID-19 среди серопозитивных лиц, составивший 93,6 (87,1–94,9)%.

Выводы. Проведенное однократное поперечное исследование позволило оценить структуру серопревалентности населения Российской Федерации. Полученные результаты могут лечь в основу когортного продольного исследования с серийным обследованием сформированной выборки, кратность и продолжительность которого будут определяться развитием эпидемического процесса COVID-19.

Список литературы

1. Попова А.Ю., Ежлова Е.Б., Мельникова А.А., Андреева Е.Е., Комбарова С.Ю., Лялина Л.В., Смирнов В.С., Алешкин А.В., Кобзева Ю.В., Игнатова Е.Н., Осадчая М.Н., Назаренко Е.В., Антипова Л.Н., Басов А.А., Затевалов А.М., Новикова Л.И., Бочкарева С.С., Лиханская Е.Т., Ломоносова В.И., Тотолян А.А. Коллективный иммунитет к SARSCoV-2 жителей Москвы в эпидемический период COVID-19 // Инфекционные болезни. 2020. Т. 18, № 1. С. 8–16.

2. Попова А.Ю., Ежлова Е.Б., Мельникова А.А., Бабура Е.А., Михеенко О.П., Лялина Л.В., Смирнов В.С., Молчанова Ж.Р., Горбатова Я.В., Харитонова М.Н., Зубова А.Н., Погребная Т.Н., Данилова В.И., Кухарчук С.В., Дудинская Е.В., Арбузова Т.В., Ломоносова В.И., Тотолян А.А. Популяционный иммунитет к SARS-CoV-2 населения Калиниградской области в эпидемический сезон COVID-19 // Журнал инфектологии. 2020. Т. 12, № 5. С. 62–71.

3. Попова А.Ю., Ежлова Е.Б., Мельникова А.А., Балахонов С.В., Чеснокова М.В., Дубровина В.И., Лялина Л.В., Смирнов В.С., Трухина А.Г., Пережогин А.Н., Пятидесятникова А.Б., Брюхова Д.Д., Киселева Н.О., Гефан Н.Г., Гаврилова О.В., Гаврилова Т.А., Ломоносова В.И., Тотолян А.А. Опыт исследования серопревалентности к вирусу SARS-CoV-2 населения Иркутской области в период вспышки COVID-19 // Проблемы особо опасных инфекций. 2020. № 3. С. 106–113. doi: 10.21055/0370-1069-2020-3-106-113

4. Попова А.Ю., Ежлова Е.Б., Мельникова А.А., Башкетова Н.С., Фридман Р.К., Лялина Л.В., Смирнов В.С., Чхинджерия И.Г., Гречанинова Т.А., Агапов К.А., Арсентьева Н.А., Баженова Н.А., Бацунов О.К., Данилова Е.М., Зуева Е.В., Комкова Д.В., Кузнецова Р.Н., Любимова Н.Е., Маркова А.Н., Хамитова И.В., Ломоносова В.И., Ветров В.В., Миличкина А.М., Дедков В.Г., Тотолян А.А. Популяционный иммунитет к SARS-CoV-2 среди населения СанктПетербурга в период эпидемии COVID-19 // Проблемы особо опасных инфекций. 2020. № 3. С. 124–130. doi: 10.21055/0370-1069-2020-3-124-130

5. Попова А.Ю., Ежлова Е.Б., Мельникова А.А., Данилова Т.Е., Буланов М.В., Лялина Л.В., Смирнов В.С., Тотолян А.А. Анализ серопревалентности к SARS-CoV-2 среди населения Владимирской области в период эпидемии COVID-19 // Эпидемиология и инфекционные болезни. 2021. № 2 (в печати).

6. Попова А.Ю., Ежлова Е.Б., Мельникова А.А., Микаилова О.М., Комбарова С.Ю., Костина М.А., Алешкин А.В., Лялина Л.В., Смирнов В.С., Гвазава К.Р., Козлов А.В., Чапов Е.В., Сычев Д.А., Хаттатова Н.В., Басов А.А., Затевалов А.М., Новикова Л.И., Бочкарева С.С., Лиханская Е.И., Шарова А.А., Ломоносова В.И., Тотолян А.А. Структура серопревалентности к вирусу SARS-CoV-2 среди жителей Московской области в период эпидемической заболеваемости COID-19 // Инфекционные болезни. 2020. Т. 18, № 4. С. 17–26.

7. Попова А.Ю., Ежлова Е.Б., Мельникова А.А., Историк О.А., Мосевич О.С., Лялина Л.В., Смирнов В.С., Черный М.А., Балабышева Н.С., Логинова И.С., Владимирова О.С., Самоглядова И.С., Васев Н.А., Румянцева С.В., Чупалова Е.Ю., Селиванова Г.В., Муравьева М.В., Тимофеева Л.В., Ханкишиева Э.Н., Тыльчевская В.Д., Никитенко Н.Д., Костеницкая Т.И., Виркунен Н.В., Климкина И.М., Кузьмина Т.М., Дегтяренко Н.В., Базунова А.И., Филиппова Л.А., Пальчикова Н.А., Кукшкин А.В., Арсентьева Н.А., Бацунов О.К., Богумильчик Е.А., Воскресенская Е.А., Дробышевская В.Г., Зуева Е.В., Кокорина Г.И., Курова Н.Н., Любимова Н.Е., Ферман Р.С., Хамдулаева Г.Н., Хамитова И.В., Хорькова Е.В., Миличкина А.М., Дедков В.Г., Тотолян А.А. Оценкa популяционого иммунитета к SARS-CoV-2 среди населения Ленинградской области в период эпидемии COVID-19 // Проблемы особо опасных инфекций. 2020. № 3. С. 114–123. doi: 10.21055/0370-1069-2020-3-114-123

8. Попова А.Ю., Ежлова Е.Б., Мельникова А.А., Кутырев В.В., Кожанова О.И., Черкасская Т.С., Лялина В.И, Смирнов В.С., Щербакова С.А., Бугоркова С.А., Портенко С.А., Найденова Е.В., Ломоносова В.И., Тотолян А.А. Характеристика популяционного иммунитета к SARS-CoV-2 у жителей Саратова и Саратовской области в период эпидемии COVID-19 // Проблемы особо опасных инфекций. 2020, № 4. С. 106–116. doi: 10.21055/0370-1069-2020-4-106-116

9. Попова А.Ю., Ежлова Е.Б., Мельникова А.А., Носков А.К., Ковалев Е.В., Карпущенко Г.В., Лялина Л.В., Смирнов В.С., Чемисова О.С., Тришина А.В., Березняк Е.А., Воловикова С.В., Стенина С.И., Янович Е.Г., Мелоян М.Г., Асмолова Н.Ю., Усова А.А., Слись С.С., Тотолян А.А. Оценка популяционного иммунитета к SARS-CoV-2 на территории Ростовской области // Проблемы особо опасных инфекций. 2020. № 4. С. 117–124. doi: 10.21055/0370-1069-2020-4-117-124

10. Попова А.Ю., Ежлова Е.Б., Мельникова А.А., Оглезнева Е.Е., Краснопёров А.С., Лялина Л.В., Смирнов В.С., Дёмин А.Д., Кобринец Ж.В., Черскова А.Ю., Жидков В.А., Велитченко Д.А., Арбузова Т.В. Ломоносова В.И., Тотолян А.А. Серопревалентность к SARS-CoV-2 среди населения Белгородской области на фоне эпидемии COVID-19 // Эпидемиология и инфекционные болезни. 2021. № 1 (в печати).

11. Попова А.Ю., Ежлова Е.Б., Мельникова А.А., Патяшина М.А., Сизова Е.П., Юзлибаева Л.Р., Лялина Л.В., Смирнов В.С., Бадамшина Г.Г., Гончарова А.В., Арбузова Т.В., Ломоносова В.И., Тотолян А.А. Характеристика серопревалентности к SARS-CoV-2 среди населения Республики Татарстан на фоне COVID-19 // Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2020. Т. 97, № 6. С. 518–528. doi: 10.36233/0372-9311-2020-97-6-2

12. Попова А.Ю., Ежлова Е.Б., Мельникова А.А., Степанова Т.Ф., Шарухо Г.В., Летюшев А.Н., Фольмер А.Я., Шепоткова А.А., Лялина Л.В., Смирнов В.С., Степанова К.Б., Панина Ц.А., Сидоренко О.Н., Иванова Н.А., Смирнова С.С., Мальченко И.Н., Охотникова Е.В., Стахова Е.Г., Тотолян А.А. Распределение серопревалентности к SARS-CоV-2 среди жителей Тюменской области в эпидемическом периоде COVID-19 // Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2020. Т. 97, № 5. С. 392–400. doi: 10.36233/0372-9311-2020-97-5-1

13. Попова А.Ю., Ежлова Е.Б., Мельникова А.А., Троценко О.Е., Зайцева Т.А., Лялина Л.В., Гарбуз Ю.А., Смирнов В.С., Ломоносова В.И., Балахонцева Л.А., Котова В.О., Базыкина Е.А., Бутакова Л.В., Сапега Е.Ю., Алейникова Н.В., Бебенина Л.А., Лосева С.М., Каравянская Т.Н., Тотолян А.А. Уровень серопревалентности к SARS-CoV-2 среди жителей Хабаровского края на фоне эпидемии COVID-19 // Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2021. Т. 98, № 1. С. 7–17. doi: 10.36233/0372-9311-92

14. Смирнов В.С., Тотолян А.А. Некоторые возможности иммунотерапии при коронавирусной инфекции // Инфекция и иммунитет. 2020. Т. 10, № 3. С. 446–458. doi:10.15789/2220-7619-SPO-1470

15. Amanat F., Stadlbauer, D., Strohmeier, S., Nguyen T.H.O., Chromikova V., McMahon M., Jiang K., Arunkumar G.A., Jurczyszak D., Polanco J., Bermudez-Gonzalez M., Kleiner G., Aydillo T., Miorin L., Fierer D.S., Lugo L.A., Kojic E.M., Stoever J., Liu S.T.H., Cunningham-Rundles C., Felgner P.L., Moran T., Garc a-Sastre A., Caplivski D., Cheng A.C., Kedzierska K., Vapalahti O., Hepojoki J.M., Simon V., Krammer F. A serological assay to detect SARS-CoV-2 seroconversion in humans. Nat. Med., 2020, vol. 26, pp. 1033–1036. doi: 10.1038/s41591-020-0913-5

16. Britton T., Ball F., Trapman P. A mathematical model reveals the influence of population heterogeneity on herd immunity to SARS-CoV-2. Science, 2020, vol. 369, no. 6505, pp. 846–849. doi: 10.1126/science.abc6810

17. Buitrago-Garcia D., Egli-Gany D., Counotte M.J., Hossmann S., Imeri H., Ipekci A.M., Salanti G., Low N., Ford N. Occurrence and transmission potential of asymptomatic and pre-symptomatic SARS-CoV-2 infections: A living systematic review and metaanalysis. PLoS Med. 2020, vol. 17, no. 9: e1003346. doi: 10.1371/journal.pmed.1003346

18. Caccuri F., Zani A., Messali S., Giovanetti M., Bugatti A., Campisi G., Filippini F., Scaltriti E., Ciccozzi M., Fiorentini S., Caruso A. A persistently replicating SARS-CoV-2 variant derived from an asymptomatic individual. J. Transl. Med., 2020, vol. 18: 362. doi: 10.1186/s12967-020-02535-1

19. Clemente-Suárez V.J., Hormeño-Holgado A., Jiménez M., Benitez-Agudelo J.C., Navarro-Jiménez E., Perez-Palencia N., Maestre-Serrano R., Laborde-Cárdenas C.C., Tornero-Aguilera J.F. Dynamics of population immunity due to the herd effect in the COVID-19 pandemic. Vaccines, 2020, vol.8, no. 2: 236. doi: 10.3390/vaccines8020236

20. Estudio ene-covid: informe final estudio nacional de sero-epidemiología de la infección por SARS-CoV-2 en España / Ministerio de Sanidad, Consumo y Bienestar Social. URL: https://www.mscbs.gob.es/ciudadanos/ene-covid/docs/ESTUDIO_ENE-COVID19_INFORME_FINAL.pdf

21. Fialkowski A., Gernez Y., Arya P., Weinacht K.G., Kinane T.B., Yonker L.M. Insight into the pediatric and adult dichotomy of COVID-19: Age-related differences in the immune response to SARS-CoV-2 infection. Pediatric Pulmonology, 2020, vol. 55, no. 10, pp. 2556–2564. doi: 10.1002/ppul.24981

22. Gómez-Carballa A., Bello X., Pardo-Seco J., Pérez del Molino M.L., Martinón-Torres F., Salas A. Phylogeography of SARSCoV-2 pandemic in Spain: a story of multiple introductions, micro-geographic stratification, founder effects, and super-spreaders. Zool. Res., 2020, vol. 41, no. 6, pp. 605–620. doi: 10.24272/j.issn.2095-8137.2020.217

23. Han D., Li R., Han Y., Zhang R., Li J. COVID-19: Insight into the asymptomatic SARS-COV-2 infection and transmission. Int. J. Biol. Sci., 2020, vol. 16, no. 15, pp. 2803–2811. doi: 10.7150/ijbs.48991

24. Harrison A.G., Lin T., Wang P. Mechanisms of SARS-CoV-2 transmission and pathogenesis. Trends Immunol., 2020, vol. 41, no. 12, pp. 1100–1115. doi: 10.1016/j.it.2020.10.004

25. Hassan S.A., Sheikh F.N., Jamal S., Ezeh J.K., Akhtar A. Coronavirus (COVID-19): a review of clinical features, diagnosis, and treatment. Cureus, 2020, vol. 12, no 3: e7355. doi: 10.7759/cureus.7355

26. Hernández C.R., Moreno J.C.S. Inmunidad frente a SARS-CoV-2: caminando hacia la vacunación revista española de quimioterapia. Rev. Esp. Quimioter., 2020, vol. 33, no. 6, pp. 392–398. doi:10.37201/req/086.2020

27. Iyer A.S., Jones F.K., Nodoushani A., Kelly M., Becker M., Slater D., Mills R., Teng E., Kamruzzaman M., Garcia-Beltran W.F., Astudillo M., Yang D., Miller T.E., Oliver E., Fischinger S., Atyeo C., Iafrate A.J., Calderwood S.B., Lauer S.A., Yu J., Li Z., Feldman J., Hauser B.M., Caradonna T.M., Branda J.A., Turbett S.E., LaRocque R.C., Mellon G., Barouch D.H., Schmidt A.G., Azman A.S., Alter G., Ryan E.T., Harris J.B., Charles R.C. Dynamics and significance of the antibody response to SARS-CoV-2 infection. MedRxiv, 2020: 20155374. doi: 10.1101/2020.07.18.20155374

28. Jiang S., Hillyer C., Du L. Neutralizing antibodies against SARS-CoV-2 and other human coronaviruses. Trends Immunol., 2020, vol. 41, no. 5, pp. 355–359. doi: 10.1016/j.it.2020.03.007

29. Khoshchehreh M., Wald-Dickler N., Holtom P., Butler-Wu S.M. A needle in the haystack? Assessing the significance of envelope (E) gene-negative, nucleocapsid N2) gene-positive SARS-CoV-2 detection by the Cepheid Xpert Xpress SARS-CoV-2 assay. J. Clin. Virol., 2020, vol. 133: 104683. doi: 10.1016/j.jcv.2020.104683

30. Kwok K.O., Lai F., Wei W.I., Wong S.Y.S., Tang J.W.T. Herd immunity — estimating the level required to halt the COVID-19 epidemics in affected countries. J. Infect., 2020, vol. 80, no. 6, pp. e32–e33. doi: 10.1016/j.jinf.2020.03.027

31. Lai C.-C., Wang J.-H., Hsueh P.-R. Population-based seroprevalence surveys of anti-SARS-CoV-2 antibody: An up-to-date review. Int. J. Inf. Dis., 2020, vol. 101, pp. 314–322. doi: 10.1016/j.ijid.2020.10.011

32. Lee C.Y.-P., Lin R.T.P., Renia L., Ng L.F.P. Serological approaches for COVID-19: epidemiologic perspective on surveillance and control. Front. Immunol., 2020, vol. 11: 879. doi: 10.3389/fimmu.2020.00879

33. Lim Y.X., Ng Y.L., Tam J.P., Liu D. X. Human Coronaviruses: a review of virus–host interactions. Diseases, 2016, vol. 4, no. 3: 26. doi: 10.3390/diseases4030026

34. Liu Y., Gayle A.A., Wilder-Smith A., Rocklöv J. The reproductive number of COVID-19 is higher compared to SARS coronavirus. J. Travel. Med., 2020, vol. 27, no. 2: taaa021. doi: 10.1093/jtm/taaa021

35. Logunov D.Y., Dolzhikova I.V., Zubkova O.V., Tukhvatullin A.I., Shcheblyakov D.V., Dzharullaeva A.S., Grousova D.M., Erokhova A.S., Kovyrshina A.V., Botikov A.G., Izhaeva F.M., Popova O., Ozharovskaya T.A., Esmagambetov I.B., Favorskaya I.A., Zrelkin D.I., Voronina D.V., Shcherbinin D.N., Semikhin A.S., Simakova Y.V., Tokarskaya E.A., Lubenets N.L., Egorova D.A., Shmarov M.M., Nikitenko N.A., Morozova L.F., Smolyarchuk E.A., Kryukov E.V., Babira V.F., Borisevich S.V., Naroditsky B.S., Gintsburg A.L. Safety and immunogenicity of an rAd26 and rAd5 vector-based heterologous prime-boost COVID-19 vaccine in two formulations: two open, non-randomised phase 1/2 studies from Russia. Lancet, 2020, vol. 296, pp. 887–897. doi: 10.1016/S0140-6736(20)31866-3

36. Lu X., Zhang L., Du H., Zhang J., Li Y.Y, Qu J., Zhang W., Wang Y., Bao S., Li Y., Wu C., Liu H., Liu D., Shao J., Peng X., Yang Y., Liu Z., Xiang Y., Zhang F., Silva R.M., Pinkerton K.E, Shen K., Xiao H., Xu S., Wong G.W.K., Chinese Pediatric Novel Coronavirus Study Team. SARS-CoV-2 infection in children. N. Engl. J. Med., 2020, vol. 382, no 17, pp. 1663–1665. doi: 10.1056/NEJMc2005073

37. Mair-Jenkins J., Saavedra-Campos M., Baillie J.K., Cleary P., Khaw F.M., Lim W.S., Makki S., Rooney K.D., Convalescent Plasma Study Group, Nguyen-Van-Tam J.S., Beck C.R. The effectiveness of convalescent plasma and hyperimmune immunoglobulin for the treatment of severe acute respiratory infections of viral etiology: a systematic review and exploratory metaanalysis. J. Infect. Dis., 2015, vol. 211, no. 1, pp. 80–90. doi: 10.1093/infdis/jiu396

38. Malik A.A., McFadden S.A.M., Elharake J., Omer S.B. Determinants of COVID-19 vaccine acceptance in the US. EClinicalMedicine, 2020, vol. 26: 100495. doi: 10.1016/j.eclinm.2020.100495

39. McAndrews K.M, Dowlatshahi D.P., Dai J., Becker L.M., Hensel J., Snowden L.M., Leveille J.M., Brunner M.R., Holden K.W., Hopkins N.S., Harris A.M., Kumpati J., Whitt M.A., Lee J.J., Ostrosky-Zeichner L.L., Papanna R., LeBleu V.S., Allison J.P., Kalluri R. Heterogeneous antibodies against SARS-CoV-2 spike receptor binding domain and nucleocapsid with implications for COVID-19 immunity. JCI Insight, 2020, vol. 5, no 18: e142386. doi: 10.1172/jci.insight.142386

40. MacDonald N.E., Comeau J., Dubé E., Bucci L., Graham J.E. A public health timeline to prepare for COVID-19 vaccines in Canada. Can. J. Public. Health, 2020, vol. 111, no. 6, pp. 945–952. doi: 10.17269/s41997-020-00423-1

41. Moderbacher C.R., Ramirez S.I., Dan J.M., Grifoni A., Hastie K.M., Weiskopf D., Belanger S., Abbott R.K., Kim C., Choi J., Kato Y., Crotty E. Kim G.C., Rawlings S.A., Mateus J., Ping L., Tse V., Frazier A., Baric R., Peters B., Greenbaum J., Saphire E.O., Smith D.M., Sette A., Crotty S. Antigen-specific adaptive immunity to SARS-CoV-2 in acute COVID-19 and associations with age and disease severity. Cell, 2020, vol. 183, no. 4, pp. 996–1012.e19. doi: 10.1016/j.cell.2020.09.038

42. Newcombe R.G. Two-sided confidence intervals for the single proportion: comparison of seven methods. Statistics in Medicine, 1998, vol. 17, pp. 857–887. doi: 10.1002/(sici)1097-0258(19980430)17:8<857::aid-sim777>3.0.co;2-e

43. Nikolai L.A., Meyer C.G., Kremsner P.G., Velavana T.P. Asymptomatic SARS Coronavirus 2 infection: Invisible yet invincible. Int. J. Infect. Dis., 2020, vol. 100, pp. 112–116. doi: 10.1016/j.ijid.2020.08.076

44. Nishiura H., Kobayashi T., Miyama T., Suzuki A., Jung S., Hayashi K., Kinoshita R., Yang Y., Yuan B., Akhmetzhanov A.R., Linton N.M. Estimation of the asymptomatic ratio of novel coronavirus infections (COVID-19). Int. J. Infect. Dis., 2020, vol. 94, pp. 154–155. doi: 10.1016/j.ijid.2020.03.020

45. Oran D.P., Topol E.J. Prevalence of asymptomatic SARS-CoV-2 infection: a narrative review. Ann. Intern. Med., 2020, vol. 173, no. 5, pp. 362–367. doi: 10.7326/M20-3012

46. Randolph H.E., Barreiro L.B. Herd immunity: understanding COVID-19. Immunity, 2020, vol. 52, no. 5, pp. 737–741. doi: 10.1016/j.immuni.2020.04.012

47. Rao V., Thakur S., Rao J., Arakeri G., Brennan P.A., Jadhav S., Sayeed M.S., Rao G. Mesenchymal stem cells-bridge catalyst between innate and adaptive immunity in COVID 19. Med. Hypotheses, 2020, vol. 143: 109845. doi: 10.1016/j.mehy.2020.109845

48. Rostami A., Sepidarkish M., Leeflang M.M.G., Riahi S.M., Shiadeh M.N., Esfandyari S., Mokdad A.H., Hotez P.J., Gasser R.B. SARS-CoV-2 seroprevalence worldwide: a systematic review and meta-analysis. Clin. Microbiol. Infect., 2021, vol. 27, no. 3, pp. 331–340. doi: 10.1016/j.cmi.2020.10.020

49. Tang B., Wang X., Li Q., Bragazzi N.L., Tang S., Xiao Y., Wu J. Estimation of the transmission risk of 2019-nCoV and its implication for public health interventions (preprint). URL: https://ssrn.com/abstract=3525558

50. Terry J.S., Anderson L.B.R., Scherman M.S., McAlister C.E., Perera R., Schountz T., Geiss B.J. Development of SARS-CoV-2 nucleocapsid specific monoclonal antibodies. BioRxiv, 2020: 280370. doi: 10.1101/2020.09.03.280370

51. Vignesh R., Shankar E.M., Velu V., Thyagarajan S.P. Is herd immunity against SARS-CoV-2 a silver lining? Front. Immunol., 2020, vol. 11: 586781. doi: 10.3389/fimmu.2020.586781

52. Viner R.M., Mytton O. Bonell T.C., Melendez-Torres G.J., Ward J., Hudson L., Waddington C., Thomas J., Russell S., van der Klis F., Koirala A., Ladhani S., Panovska-Griffiths J., Davies N.G., Booy R., Eggo R. M. Susceptibility to SARS-CoV-2 Infection among children and adolescents compared with adults: a systematic review and meta-analysis. JAMA Pediatr., 2020: e204573. doi: 10.1001/jamapediatrics.2020.4573

53. Wolff F., Dahma H., Duterme C., Van den Wijngaert S., Vandenberg O., Cotton F., Montesinosb I. Monitoring antibody response following SARS-CoV-2 infection: diagnostic efficiency of 4 automated immunoassays. Diagn. Microbiol. Infect. Dis., 2020, vol. 98, no 3: 115140. doi: 10.1016/j.diagmicrobio.2020.115140

54. Wu C., Qavi A.J., Hachim A., Kavian N., Cole1 A.R., Moyle A.B., Wagner N.D., Sweeney-Gibbons J., Rohrs H.W., Gross M.L., Peiris J.S.M., Basler C.F., Farnsworth C.W., Valkenburg S.A., Amarasinghe G.K., Leung D.W. Characterization of SARS-CoV-2 N protein reveals multiple functional consequences of the C-terminal domain. bioRxiv, 2020: 404905. doi: 10.1101/2020.11.30.404905

55. Xia Y., Zhong L., Tan J., Zhang Z., Lyu J., Chen Y., Zhao A., Huang L., Long Z., Liu N.-N., Wang H, Li S. How to understand “herd immunity” in COVID-19 pandemic. Front Cell. Dev. Biol., 2020, vol. 8: 547314. doi: 10.3389/fcell.2020.547314

56. Xu X., Sun J., Nie S., Li H., Kong Y., Liang M., Hou J., Huang X., Li D., Ma T., Peng J., Gao S., Shao Y., Zhu H., J. Lau Y.-N., Wang G., Xie C., Jang L., Huang A., Yang, Z., Zhang K., Hou F.F. Seroprevalence of immunoglobulin M and G antibodies against SARS-CoV-2 in China. Nat. Med., 2020, vol. 26, pp. 1193–1195. doi: 10.1038/s41591-020-0949-6

57. Zeng W., Liu G., Ma H., Zhao D., Yang Y., Liu M., Mohammed A., Zhao C., Yang Y., Xie J., Ding C., Ma X., Weng J., Gao Y., He H., Jina T. Biochemical characterization of SARS-CoV-2 nucleocapsid protein. Biochem. Biophys. Res. Commun., 2020, vol. 527, no. 3, pp. 618–623. doi: 10.1016/j.bbrc.2020.04.136

Russian Journal of Infection and Immunity. 2021; 11: 297-323

Features of developing SARS-CoV-2 nucleocapsid protein population-based seroprevalence during the first wave of the COVID-19 epidemic in the Russian Federation

Popova A. Yu., Andreeva E. E., Babura E. A., Balakhonov S. V., Bashketova N. S., Bulanov M. V., Valeullina N. N., Goryaev D. V., Detkovskaya N. N., Ezhlova E. B., Zaitseva N. N., Istorik O. A., Kovalchuk I. V., Kozlovskikh D. N., Kombarova S. V., Kurganova O. P., Kutyrev V. V., Lomovtsev A. E., Lukicheva L. A., Lyalina L. V., Melnikova A. A., Mikailova O. M., Noskov A. K., Noskova L. N., Oglezneva E. E., Osmolovskay T. P., Patyashina M. A., Penkovskaya N. A., Samoilova L. V., Smirnov V. S., Stepanova T. F., Trotsenko O. E., Totolyan Areg A.

https://doi.org/10.15789/2220-7619-FOD-1684

Abstract

The novel coronavirus (SARS-CoV-2) pandemic, dubbed COVID-19, has become one of the most serious challenges for human populations in the vast majority of countries worldwide. Rapid spreading and increased mortality related to it required new approaches to manage epidemic processes on a global scale. One of such approaches was based on analyzing SARS-CoV-2 seroprevalence associated with COVID-19. Our aim was to summarize the results on assessing seroprevalence to the SARS-CoV-2 nucleocapsid antigen (Nc) in residents from 26 regions of the Russian Federation, carried out during the first wave of the COVID-19 epidemic.

Materials and methods. Seroprevalence distribution was examined in 26 model regions of the Russian Federation according to the unified method developed by the Rospotrebnadzor with the participation of the Federal State Institution Saint Petersburg Pasteur Research Institute of Epidemiology and Microbiology. Such approach implied formation of a group of volunteer subjects in model geographic region who were tested by ELISA for anti-Nc serum antibody level in peripheral blood. Analyzed primary data obtained in separate regions were either accepted for publication or released.

Results. The current paper finalizes the data obtained in all 26 regions of the Russian Federation. The total SARS-CoV-2 seroprevalence was 19.5 (10.0–25.6)% with the maximum and minimum value found in the Kaliningrad Region and the Republic of Crimea, respectively (50.2% vs. 4.3%). A pattern of age-related seroprevalence distribution indicates insignificant predominance of seroprevalence among subjects of 1–17 years old: 22.1 (13.1–31.8)%. Among COVID-19 convalescents positive for SARS-CoV Nc antibodies it reached 60.0 (40.0–73.3)%. The number of contact persons comprised 6285 subjects or 8.5% of total volunteer cohort, with the level of seroprevalence reaching up to 25.3 (17.95–35.8)%. A direct correlation was revealed between levels of seroprevalence in convalescent and contact volunteers. In addition, the reproductive number for SARS-CoV was calculated comprising 5.8 (4.3–8.5) suggesting that one convalescent subject can infect at least 4 healthy individuals. A high level of asymptomatic forms of COVID-19 among seropositive subjects was confirmed empirically comprising up to 93.6 (87.1–94.9)%.

Conclusion. A single cross-sectional study performed during 2020 June–August timeframe allowed to assess pattern of sex- and agerelated COVID-19 seroprevalence for general population in 26 Russian Federation regions. The data obtained may serve as a basis for the longitudinal cohort investigation with serial subject sampling. The timing and duration of study will be determined by dynamics of ongoing COVID-19 epidemic.

References

1. Popova A.Yu., Ezhlova E.B., Mel'nikova A.A., Andreeva E.E., Kombarova S.Yu., Lyalina L.V., Smirnov V.S., Aleshkin A.V., Kobzeva Yu.V., Ignatova E.N., Osadchaya M.N., Nazarenko E.V., Antipova L.N., Basov A.A., Zatevalov A.M., Novikova L.I., Bochkareva S.S., Likhanskaya E.T., Lomonosova V.I., Totolyan A.A. Kollektivnyi immunitet k SARSCoV-2 zhitelei Moskvy v epidemicheskii period COVID-19 // Infektsionnye bolezni. 2020. T. 18, № 1. S. 8–16.

2. Popova A.Yu., Ezhlova E.B., Mel'nikova A.A., Babura E.A., Mikheenko O.P., Lyalina L.V., Smirnov V.S., Molchanova Zh.R., Gorbatova Ya.V., Kharitonova M.N., Zubova A.N., Pogrebnaya T.N., Danilova V.I., Kukharchuk S.V., Dudinskaya E.V., Arbuzova T.V., Lomonosova V.I., Totolyan A.A. Populyatsionnyi immunitet k SARS-CoV-2 naseleniya Kalinigradskoi oblasti v epidemicheskii sezon COVID-19 // Zhurnal infektologii. 2020. T. 12, № 5. S. 62–71.

3. Popova A.Yu., Ezhlova E.B., Mel'nikova A.A., Balakhonov S.V., Chesnokova M.V., Dubrovina V.I., Lyalina L.V., Smirnov V.S., Trukhina A.G., Perezhogin A.N., Pyatidesyatnikova A.B., Bryukhova D.D., Kiseleva N.O., Gefan N.G., Gavrilova O.V., Gavrilova T.A., Lomonosova V.I., Totolyan A.A. Opyt issledovaniya seroprevalentnosti k virusu SARS-CoV-2 naseleniya Irkutskoi oblasti v period vspyshki COVID-19 // Problemy osobo opasnykh infektsii. 2020. № 3. S. 106–113. doi: 10.21055/0370-1069-2020-3-106-113

4. Popova A.Yu., Ezhlova E.B., Mel'nikova A.A., Bashketova N.S., Fridman R.K., Lyalina L.V., Smirnov V.S., Chkhindzheriya I.G., Grechaninova T.A., Agapov K.A., Arsent'eva N.A., Bazhenova N.A., Batsunov O.K., Danilova E.M., Zueva E.V., Komkova D.V., Kuznetsova R.N., Lyubimova N.E., Markova A.N., Khamitova I.V., Lomonosova V.I., Vetrov V.V., Milichkina A.M., Dedkov V.G., Totolyan A.A. Populyatsionnyi immunitet k SARS-CoV-2 sredi naseleniya SanktPeterburga v period epidemii COVID-19 // Problemy osobo opasnykh infektsii. 2020. № 3. S. 124–130. doi: 10.21055/0370-1069-2020-3-124-130

5. Popova A.Yu., Ezhlova E.B., Mel'nikova A.A., Danilova T.E., Bulanov M.V., Lyalina L.V., Smirnov V.S., Totolyan A.A. Analiz seroprevalentnosti k SARS-CoV-2 sredi naseleniya Vladimirskoi oblasti v period epidemii COVID-19 // Epidemiologiya i infektsionnye bolezni. 2021. № 2 (v pechati).

6. Popova A.Yu., Ezhlova E.B., Mel'nikova A.A., Mikailova O.M., Kombarova S.Yu., Kostina M.A., Aleshkin A.V., Lyalina L.V., Smirnov V.S., Gvazava K.R., Kozlov A.V., Chapov E.V., Sychev D.A., Khattatova N.V., Basov A.A., Zatevalov A.M., Novikova L.I., Bochkareva S.S., Likhanskaya E.I., Sharova A.A., Lomonosova V.I., Totolyan A.A. Struktura seroprevalentnosti k virusu SARS-CoV-2 sredi zhitelei Moskovskoi oblasti v period epidemicheskoi zabolevaemosti COID-19 // Infektsionnye bolezni. 2020. T. 18, № 4. S. 17–26.

7. Popova A.Yu., Ezhlova E.B., Mel'nikova A.A., Istorik O.A., Mosevich O.S., Lyalina L.V., Smirnov V.S., Chernyi M.A., Balabysheva N.S., Loginova I.S., Vladimirova O.S., Samoglyadova I.S., Vasev N.A., Rumyantseva S.V., Chupalova E.Yu., Selivanova G.V., Murav'eva M.V., Timofeeva L.V., Khankishieva E.N., Tyl'chevskaya V.D., Nikitenko N.D., Kostenitskaya T.I., Virkunen N.V., Klimkina I.M., Kuz'mina T.M., Degtyarenko N.V., Bazunova A.I., Filippova L.A., Pal'chikova N.A., Kukshkin A.V., Arsent'eva N.A., Batsunov O.K., Bogumil'chik E.A., Voskresenskaya E.A., Drobyshevskaya V.G., Zueva E.V., Kokorina G.I., Kurova N.N., Lyubimova N.E., Ferman R.S., Khamdulaeva G.N., Khamitova I.V., Khor'kova E.V., Milichkina A.M., Dedkov V.G., Totolyan A.A. Otsenka populyatsionogo immuniteta k SARS-CoV-2 sredi naseleniya Leningradskoi oblasti v period epidemii COVID-19 // Problemy osobo opasnykh infektsii. 2020. № 3. S. 114–123. doi: 10.21055/0370-1069-2020-3-114-123

8. Popova A.Yu., Ezhlova E.B., Mel'nikova A.A., Kutyrev V.V., Kozhanova O.I., Cherkasskaya T.S., Lyalina V.I, Smirnov V.S., Shcherbakova S.A., Bugorkova S.A., Portenko S.A., Naidenova E.V., Lomonosova V.I., Totolyan A.A. Kharakteristika populyatsionnogo immuniteta k SARS-CoV-2 u zhitelei Saratova i Saratovskoi oblasti v period epidemii COVID-19 // Problemy osobo opasnykh infektsii. 2020, № 4. S. 106–116. doi: 10.21055/0370-1069-2020-4-106-116

9. Popova A.Yu., Ezhlova E.B., Mel'nikova A.A., Noskov A.K., Kovalev E.V., Karpushchenko G.V., Lyalina L.V., Smirnov V.S., Chemisova O.S., Trishina A.V., Bereznyak E.A., Volovikova S.V., Stenina S.I., Yanovich E.G., Meloyan M.G., Asmolova N.Yu., Usova A.A., Slis' S.S., Totolyan A.A. Otsenka populyatsionnogo immuniteta k SARS-CoV-2 na territorii Rostovskoi oblasti // Problemy osobo opasnykh infektsii. 2020. № 4. S. 117–124. doi: 10.21055/0370-1069-2020-4-117-124

10. Popova A.Yu., Ezhlova E.B., Mel'nikova A.A., Oglezneva E.E., Krasnoperov A.S., Lyalina L.V., Smirnov V.S., Demin A.D., Kobrinets Zh.V., Cherskova A.Yu., Zhidkov V.A., Velitchenko D.A., Arbuzova T.V. Lomonosova V.I., Totolyan A.A. Seroprevalentnost' k SARS-CoV-2 sredi naseleniya Belgorodskoi oblasti na fone epidemii COVID-19 // Epidemiologiya i infektsionnye bolezni. 2021. № 1 (v pechati).

11. Popova A.Yu., Ezhlova E.B., Mel'nikova A.A., Patyashina M.A., Sizova E.P., Yuzlibaeva L.R., Lyalina L.V., Smirnov V.S., Badamshina G.G., Goncharova A.V., Arbuzova T.V., Lomonosova V.I., Totolyan A.A. Kharakteristika seroprevalentnosti k SARS-CoV-2 sredi naseleniya Respubliki Tatarstan na fone COVID-19 // Zhurnal mikrobiologii, epidemiologii i immunobiologii. 2020. T. 97, № 6. S. 518–528. doi: 10.36233/0372-9311-2020-97-6-2

12. Popova A.Yu., Ezhlova E.B., Mel'nikova A.A., Stepanova T.F., Sharukho G.V., Letyushev A.N., Fol'mer A.Ya., Shepotkova A.A., Lyalina L.V., Smirnov V.S., Stepanova K.B., Panina Ts.A., Sidorenko O.N., Ivanova N.A., Smirnova S.S., Mal'chenko I.N., Okhotnikova E.V., Stakhova E.G., Totolyan A.A. Raspredelenie seroprevalentnosti k SARS-CoV-2 sredi zhitelei Tyumenskoi oblasti v epidemicheskom periode COVID-19 // Zhurnal mikrobiologii, epidemiologii i immunobiologii. 2020. T. 97, № 5. S. 392–400. doi: 10.36233/0372-9311-2020-97-5-1

13. Popova A.Yu., Ezhlova E.B., Mel'nikova A.A., Trotsenko O.E., Zaitseva T.A., Lyalina L.V., Garbuz Yu.A., Smirnov V.S., Lomonosova V.I., Balakhontseva L.A., Kotova V.O., Bazykina E.A., Butakova L.V., Sapega E.Yu., Aleinikova N.V., Bebenina L.A., Loseva S.M., Karavyanskaya T.N., Totolyan A.A. Uroven' seroprevalentnosti k SARS-CoV-2 sredi zhitelei Khabarovskogo kraya na fone epidemii COVID-19 // Zhurnal mikrobiologii, epidemiologii i immunobiologii. 2021. T. 98, № 1. S. 7–17. doi: 10.36233/0372-9311-92